Get 20M+ Full-Text Papers For Less Than $1.50/day. Start a 14-Day Trial for You or Your Team.

Learn More →

Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications

Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 https://doi.org/10.1007/s11783-022-1554-3 REVIEW ARTICLE Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications Yuxiong Huang1,#, Manyu Gao1,#, Wenjing Wang1, Ziyi Liu1, Wei Qian1, Ciara Chun Chen1, Xiaoshan Zhu ( )1,2, Zhonghua Cai1 1 Shenzhen International Graduate School, Tsinghua University, Shenzhen 518055, China 2 Southern Laboratory of Ocean Science and Engineering (Guangdong, Zhuhai), Zhuhai 519000, China         H I G H L I G H T S G R A P H I C   A B S T R A C T ●  Summary of positive and negative effects of MNMs on algae. ●  MNMs adversely affect algal gene expression, metabolite, and growth. ●  MNMs  induce  oxidative  stress,  mechanical damage and light-shielding effects on algae. ●  MNMs  can  promote  production  of  bioactive substances and environmental remediation. A R T I C L E   I N F O Article history: Received 8 December 2021 Revised 23 December 2021 Accepted 29 December 2021 Available online 3 March 2022 A B S T R A C T Keywords: The wide application of manufactured nanomaterials (MNMs) has resulted in the inevitable release of MNMs  into  the  aquatic  environment  along  their  life  cycle.  As  the  primary  producer  in  aquatic Manufactured nanomaterials ecosystems, algae play a critical role in maintaining the balance of ecosystems’ energy flow, material Algae circulation and information transmission. Thus, thoroughly understanding the biological effects of Mechanisms MNMs on algae as well as the underlying mechanisms is of vital importance. We conducted a Effects comprehensive review on both positive and negative effects of MNMs on algae and thoroughly Implications discussed the underlying mechanisms. In general, exposure to MNMs may adversely affect algae’s Applications gene  expression,  metabolites,  photosynthesis,  nitrogen  fixation  and  growth  rate.  The  major mechanisms of MNMs-induced inhibition are attributed to oxidative stress, mechanical damages, released metal ions and light-shielding effects. Meanwhile, the rational application of MNMs-algae interactions would promote valuable bioactive substances production as well as control biological and chemical pollutants. Our review could provide a better understanding of the biological effects of MNMs on algae and narrow the knowledge gaps on the underlying mechanisms. It would shed light on the investigation of environmental implications and applications of MNMs-algae interactions and meet the increasing demand for sustainable nanotechnology development.  The  Author(s)  2022.  This  article  is  published  with  open  access  at  link.springer.com  and journal.hep.com.cn      1    Introduction ✉ Corresponding author E-mail: zhu.xiaoshan@sz.tsinghua.edu.cn Manufactured nanomaterials (MNMs) refer to materials # These authors contributed equally to this work. with a critical dimension of less than 100 nm on at least 2 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 one geometric surface and high homogeneity, particularly effects may exhibit beneficial applications (e.g., hazard manufactured products for application purposes, which remediation (Guleri et al., 2020; Mohsenpour et al., 2021)), are  different  from  natural  nanomaterials  (e.g.,  protein biomass production (Kartik et al., 2021), which has been molecules,  viral  particles,  raw  magnetite  and  ultrafine overlooked  in  the  previous  reviews.  Therefore,  the particles)  (Lopez-Alonso et al., 2020).  Based  on  the current  review  aims  to  provide  a  full  picture  of  the composition, MNMs can be divided into carbonaceous biological  effects  of  MNMs  on  algae,  including  both MNMs,  metal/metal  oxide  MNMs,  quantum  dots  and negative  implications  and  positive  applications,  which organic  polymers  (Haque  and  Ward,  2018).  MNMs would provide a better understanding of mechanisms of display unique physical and chemical properties at the MNMs’ biological effects and help to meet the increasing nanoscale,  such  as  high  surface  area,  nanoscale  size demand    in the sustainable development of nanotechnology. effects  and  quantum  effects,  etc.  Given  these  unique properties,  nanomaterials  have  been  widely  used  in diverse  applications,  including  agriculture,  electronics, 2    Effects of MNMs on algae aerogels, aerospace, automotive, medicine, cosmetics and MNMs  would  induce  adverse  biological  effects  onto textiles (Zhang et al., 2020; Jiang et al., 2022). MNMs are algae,  affecting  algae’s  gene  expression,  metabolism, estimated  to  be  components  of  more  than  2,000 photosynthesis, nitrogen fixation, and growth.   commercial  products,  and  this  number  is  expected  to grow significantly in the forthcoming years (Wang et al., 2.1    MNMs affect algae’s gene expression 2021a). However, during the production, transportation, use and disposal of these products, MNMs are inevitably MNMs  induce  biological  effects  onto  algae’s  gene released into the environment (Keller et al., 2013). expression,  particularly,  the  gene  expression  related  to The aquatic environment is the ultimate destination of antioxidant  synthesis,  lipid  synthesis,  cell  division  and almost  all  pollutants,  including  MNMs  (Zhang et al., photosynthesis (Fig. 1). Middepogu et al. reported that 2018a).  MNMs  can  enter  the  aquatic  environment nano-TiO  disrupted material and energy metabolisms in through  industrial  wastewater,  domestic  sewage,  and algal photosynthesis at the molecular level (Middepogu coastal recreation actives (e.g., swimming, diving) (Cede- et al., 2018).  The  expression  of  genes  related  to  lipid rvall et al., 2012; Yue et al., 2017; Huang et al., 2021). In synthesis (gdat), carbohydrate synthesis (cah2) and cell addition, MNMs are widely used to treat groundwater and division (tdsH) were all down-regulated, indicating that other water bodies, which would be inevitably left in the nano-TiO  suppressed the lipid and carbohydrate biosyn- water environment (Zhang and Elliott, 2006; Yang et al., thesis  and  cell  division  at  the  gene  expression  level. 2021). Taking the global production of about 309000 tons Similar  results  were  reported  in  the  Chlorella pyreno- of MNMs in 2010 as an example, it is estimated that idosa’s gene expression change to oxidized multi-walled 0.4%–7% of the nano-products eventually enter the water carbon  nanotubes  (o-MWCNTs),  as  remarkable  down- environment (Keller et al., 2013). The risk of MNMs to regulated were observed on the algal carbon fixation and the  aquatic  ecosystem  has  been  an  increasing  concern photosynthesis-related  genes  (e.g.,  CAH2  and  rbcL) (Haque and Ward, 2018). (Zhang et al., 2018b). Algae is the primary producer in aquatic ecosystems, as Furthermore, advances in “omics” technologies (e.g., it  could  produce  oxygen  for  aquatic  organisms  via transcriptomics, proteomics and metabolomics) facilitate photosynthesis. In addition, algae are the key fundame- the comprehensive analysis of stressor effects at subce- ntal part of the food chain as they would generate organic llular levels (Lauritano et al., 2019; Balbi et al., 2021). carbon and biomass to supply as food sources for the Particularly, transcriptomics and proteomics could pro- aquatic  ecosystems.  Thus,  the  change  of  algal  species vide  a  better  understanding  of  the  stress  effects  and composition  and  community  structure  would  directly mechanisms of toxic action by analyzing the expression affect  the  aquatic  ecosystems’  energy  flow,  material of genes and proteins within an organism. Pillai et al. circulation and information transmission, which plays an investigated the effects of nano-Ag onto Chlamydomonas essential  role  in  maintaining  the  balance  of  aquatic reinhardtii  at  the  transcriptome  and  proteome  levels, ecosystems  (Rai et al., 2016;  Li et al., 2020b;  Grigoriev revealing  an  oxidative  stress  response  at  subcellular et al., 2021).  Numerous  studies  have  demonstrated  that levels, even though no lipid peroxidation was observed at the exposure of MNMs induces adverse biological effects the biochemical level (Pillai et al., 2014). onto  algae,  which  may  further  affect  algae’s  gene   expression, metabolism, photosynthesis, nitrogen fixation, and growth (Chen et al., 2019). Hence, investigations into 2.2    MNMs affect algae’s metabolism the MNMs’ effects on algae as well as the underlying mechanisms are critical in the ecological risk evaluation As shown in Fig. 1, MNMs would affect the metabolic of MNMs. On the other hand, the biological interaction processes  of  algal  cells  by  causing  oxidative  stress  in between MNMs and algae as well as the consequential algae,  affecting  the  activity  of  enzymes  involved  in Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 3 Fig. 1    MNMs affect algae’s gene expression and metabolism. metabolic processes, or affecting the expression of related can inhibit photosynthesis of algae by reducing chlorophyll genes, which would further induce the changes in levels content or affecting photoelectron transfer (Saison et al., or  concentrations  of  macromolecules  and  metabolites 2010;  Wei et al., 2010a;  Sadiq et al., 2011a;  Oukarroum (e.g., lipids, fatty acids, carotenoids, amino acids, polysa- et al., 2012; Pillai et al., 2014). Saison et al. investigated ccharides) as well as the ratio of carbon, nitrogen and the  change  of  Chlamydomonas reinhardtii’s  PSII  after phosphorous in algal cells (Manier et al., 2013; Cherchi exposure to nano-CuO, and reported that both the content of  chlorophyll  and  PSII  electron  transport  rate et al., 2015;  Li et al., 2015a;  Praveenkumar et al., 2015; significantly decreased, indicating strong inhibition of the Rhiem et al., 2015;  Li et al., 2016;  Zhang et al., 2016b). PSII  photochemistry  (Saison et al., 2010).  Likewise,  it Cherchi et al. reported changes in  Cyanobacteria Anaba- was reported that contents of chlorophyll decreased in ena’s intracellular C:N, C:P and N:P stoichiometries after Haematococcus pluvialis after the exposure to nano-Cu exposure  to  nano-TiO   at  varying  dose  concentrations (Babazadeh et al., 2021). (0–1 mg/L) and exposure duration (96 h–21 d) (Cherchi Though most studies have demonstrated that MNMs et al., 2015). Notably, the relative ratio of amide II, lipids, could  inhibit  the  photosynthesis  of  algae,  there  are nucleic acids and carbohydrates to the cellular protein exceptions.  Some  studies  have  found  that  MNMs  can content (quantified as amide I stretch) changed signifi- enhance photosynthetic performance of microalgae (Rodea- cantly within the initial 96 h exposure. Palomares et al., 2012;  Serag et al., 2013;  Giraldo et al., Similar to transcriptome and proteomics, metabolomics 2014; Xu et al., 2018). Rodea-Palomares et al. reported is also helpful to evaluate the effects of nanomaterials on that low concentrations (0.01–0.1 mg/L) of nano-CeO algae  at  the  molecular  level,  and  has  been  gradually increased  the  photosynthetic  electron  transport  and applied in the field of ecotoxicology (Huang et al., 2018; chlorophyll a content in the freshwater alga  Pseudoki- Huang et al., 2019;  Grigoriev et al., 2021).  Taylor  et  al. rchneriella subcapitata  (Rodea-Palomares et al., 2012). investigated the potential toxicity of tightly constrained Similarly, carbon nanotubes (CNTs) exhibited high effi- nano-CeO  to the unicellular green algae by using the ciency  in  light  energy  capture,  owing  to  the  broader metabolomics  approach  (Taylor et al., 2016).  According absorption spectrum than the chloroplast antenna pigm- to  principal  components  analysis  (PCA)  of  the  mass ents (Hagen and Hertel, 2003). It has been reported that CNTs  could  promote  photosynthetic  electron  transport spectrometry-based  metabolomics  data,  there  was  a both ex vivo and in vivo (Lambreva et al., 2015) and incre- significant  perturbation  of  metabolic  function  within ase  photosynthetic  activity  (Giraldo et al., 2014).  The the  algal  cells  when  exposed  to  nano-CeO   at  supra- underlying mechanisms of MNMs’ positive effects on the environmental concentrations.   photosynthetic activity might attribute to their widened spectral  region  for  energy  capturing  (Lambreva et al., 2.3    MNMs affect algae’s photosynthesis and nitrogen 2015) and higher chlorophyll content under the MNMs- fixation induced  stress  (Chen and Smith, 2012).  However,  the presence of MNMs even at low concentrations ( < 0.1 mg/L) Photosynthesis  activity  is  an  important  indicator  for would induce oxidative stress to algal organisms (Rodea- evaluating  the  MNMs’  effects  on  algae.  Chlorophyll Palomares et al., 2012), which would further cause lipid content, the maximal electron transport rate (ETR ) and peroxidation  and  cell  death.  In  addition,  to  long-term max primary light energy conversion efficiency of photosy- effect of algae exposed to MNMs should be thoroughly stem II (PSII) have been widely used as indicators of the studied to maximize the positive contribution of MNMs external stressor’s effects on the algal photosystem (Pillai to algal photosynthetic performance and biomass accu- et al., 2014; Masojidek et al., 2021). Several studies have mulation (Giraldo et al., 2014). shown that a higher concentration of MNMs ( > 10 mg/L) In addition to affecting photosynthesis, MNMs would 4 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 affect the algal nitrogen fixation ability (Cherchi and Gu, C  fullerene, which was only 70.2% when exposed to 40 mg/L C  fullerene (Kubatova et al., 2013). 2010; Kumar et al., 2016). After exposure to nano-TiO , On the other hand, the exposure to low concentrations both  the  occurrence  and  intracellular  levels  of  the of MNMs may promote the growth of algae (Sohn et al., nitrogen-rich  cyanophycin  grana  proteins  (CGPs)  in 2015; Tyne et al., 2015; Chen et al., 2019; Vargas-Estrada cyanobacteria  Anabaena variabilis  increased  with  the et al., 2020). For instance, Sohn et al. reported that the increasing concentration and time of nano-TiO  exposure, biomass of  Raphidocelis subcapitata was elevated 1.47 indicating  inhabitation  in  nitrogen  fixation  activity times after 72-hour exposure of 12 mg/L single-walled (Cherchi and Gu, 2010).  Likewise,  it  was  reported  that carbon  nanotubes  (SWCNTs),  which  was  attributed  to nano-hexaconazole,  a  nanoscale  polymer  carrier  for hormesis (Sohn et al., 2015). pesticides, caused inhibition in blue-green algae’s activity   of  nitrogen  assimilating  enzymes  (Kumar et al., 2016). On the other hand, the biological effects of MNMs to algae also vary under different nitrogen conditions. For 3    Mechanisms of MNMs’ effect on algae example, the exposure to nano-TiO  under replete nitro- gen conditions would decrease the growth and biomass of MNMs  affect  algae  mainly  by  inducing  mechanical Chlorella vulgaris,  while  the  exposure  to  nano-TiO damage and light-shielding effects in algae as well as under limited nitrogen would lead to a more severe drop releasing metal ions in water, and which could directly or of  the  algal  growth  and  biomass  (Dauda et al., 2017). indirectly induce oxidative stress in algae.   MNMs would induce negative effects on algal nutrient cycling and nitrogen fixation, which deserves more in- 3.1    Mechanical damage depth investigation.   Owing to MNMs’ high surface/interface potential, strong 2.4    MNMs affect algae’s growth interaction between MNMs and algal cells (e.g., MNMs being adsorbed on the surface of algal cells, encapsulated As discussed above, the exposure to MNMs would affect algal  cells)  would  induce  mechanical  damages  (e.g., algae’s gene expression, metabolism, photosynthesis, and MNMs penetrate algal cells with a sharp edge and corner) nitrogen  fixation,  which  would  eventually  affect  the (Chen et al., 2015; Zhang et al., 2016a; Zhao et al., 2017; growth  of  algal  cells  (Wang et al., 2011;  Hazani et al., Middepogu et al., 2018).  Two-dimension  MNMs,  for 2013; Nogueira et al., 2015; Sohn et al., 2015). We have example, reduced graphene oxide (rGO) and multi-layer summarized  the  adverse  effects  and  mechanisms  of graphene  (MG)  were  reported  to  destroy  membrane MNMs on algae in Table 1. Generally, the inhibition of integrity  of  Chlorella pyrenoidosa,  due  to  the  direct algae  growth  by  MNMs  is  usually  evaluated  by  the median effective concentration (EC ), which may vary contact of the edges of rGO and MG with algal cells significantly  with  the  MNMs  type,  exposure  time  or (Zhao et al., 2017). concentration,  testing  organisms,  and  algae  age.  For Moreover, MNMs were reported to enter the algal cells instance,  the  EC   of  metal  quantum  dots  (QDs)  was and destroy the subcellular structure (Dalai et al., 2013; significantly higher than that of carbon QDs on Chlorella Manier et al., 2013;  Li et al., 2015a;  Zhang et al., 2016a; pyrenoidosa (Xiao et al., 2016). Besides,  EC  of MNMs Wang et al., 2021b). Iswarya et al. assessed the damage on “mid-age” algae is usually lower than that of “young” of  anatase  and  rutile  nano-TiO   to  the  membrane  and and  “old”  algae  (Metzler et al., 2011).  Metzler  et  al. subcellular structures of  Chlorella vulgaris, and sugge- studied the effect of nano-TiO  on  Pseudokirchneriella sted that anatase nano-TiO  would damage algal cells’ subcapitata and reported that as the algal age increased, there was an increase in EC  from that in 3–5 d algae to nucleus and cell membrane while rutile nano-TiO  would 8-d  algae,  but  a  decrease  of  EC   in  12–14  d  algae cause chloroplast and internal organelle damages (Iswarya (Metzler et al., 2011). Moreover,  EC  usually increases et al., 2015).  However,  it  is  not  always  the  case  that with  exposure  time.  For  example,  EC   of  nano-TiO MNMs  would  enter  the  algal  cells,  for  instance,  QDs 50 2 inhibiting Chlamydomonas reinhardtii growth was 10 and were observed adsorbed on the surface of Phaeodactylum 100  mg/L  for  3-d  and  10-d  exposure,  respectively tricornutum  and  Dunaliella salinaonly,  while  no  QDs (Gunawan et al., 2013). were observed inside the algal cells (Morelli et al., 2013).   In general, the higher exposure concentration of MNMs would induce stronger inhibition of algae growth (Schwab 3.2    MNMs induced light-shielding effect et al., 2011; Sohn et al., 2015). Wei (Wei et al., 2014) et al. reported  that  the  growth  inhibition  of  Scenedesmus The  interactions  between  MNMs  and  algal  cells  (e.g., obliquus  were  6.27%,  11.2%,  and  20.7%  after  96-h heteroaggregation) may result in the attachment to the exposure of 50, 100, 200 mg/L nano-SiO . Meanwhile, surface of the algal cells to absorb or block part of the low-dosage  MNMs  exposure  may  also  suppress  algae light, inducing a light-shielding effect. The light-shielding growth, for example, the growth of Chlorella kessleri was hindered by up to 91.9% after the exposure to 26.7 mg/L effect of MNMs would further affect the photosynthesis Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 5     Table 1    Adverse effects and mechanisms of MNMs on algae EC MNMs type MNMs Particle size Dosage Algae species Effects Mechanisms References Carbonaceous Graphene oxide N/A 0.5, 2, 5, 10, 20, 50, Raphidocelis subcapitata Growth inhibition Oxidative 96 h – EC  = 20 mg/L Nogueira et al., MNMs (GO) 70, 100 mg/L damage; shading 2015 effects;  mechanical damage GO 3.5 nm 0.5, 2, 5, 10, 20, 50, Raphidocelis subcapitata Growth inhibition Oxidative N/A Nogueira et al., 70, 100 mg/L damage; shading 2015 effects; mechanical damage GO 5 nm N/A Chlorella vulgaris Cell division N/A N/A Wahid et al., inhibition 2013 Graphene N/A 50 mg/L Chlorella pyrenoidosa Growth inhibition Shading effects; 96 h – EC  = 37.3 mg/L Zhao et al.,  mechanical damage (GO)/34.0 mg/L (rGO)/ 2017 62.2 mg/L(MG) Carbon nanotubes N/A 1–50 mg/L Chlorella vulgaris Growth inhibition;  Shading effects; the 96 h – EC  = 1.8 mg/L Schwab et al., (CNTs) normal agglomeration of (well dispersed suspensions)/ 2011 photosynthetic algal cells 24 mg/L activity (agglomerated suspensions) CNTs N/A 1–50 mg/L Pseudokirchneriella Growth Shading effects; the 96 h – EC  = 20 mg/L Schwab et al., subcapitata inhibition; normal agglomeration of (well dispersed suspensions)/ 2011 photosynthetic algal cells 36 mg/L activity (agglomerated suspensions) CNTs 4 nm inner 0.85±0.12 mg CNTs/g Pseudokirchneriella Biochemical Mechanical damage N/A Glomstad et al., and 5–20 nm algae dry weight subcapitata composition and internalization 2016 outer diameter alteration Single-walled Length: ~20μm, 12–46.1 mg/L Chlorella vulgaris Growth inhibition N/A 72 h – EC  = 30.96 mg/L Sohn et al., carbon nanotubes diameter:1– 2015 (SWCNTs) Length: ~20 μm, 15–42.8 mg/L Raphidocelis subcapitata Growth inhibition N/A 72 h – EC  = 29.99 mg/L Sohn et al., diameter:1–1.2 nm 2015 Multi-walled 20–30 μm 0.1, 0.5, 1, 2.5, 5, 10 mg/L Dunaliella tertiolecta Growth inhibition N/A 96 h – EC  = Wei et al., carbon nanotubes (0.82±0.02) mg/L 2010 (MWCNTs) CNT (DWCNTs 1–100 μm 0.1, 1, 10 and 50 mg/L Nitzchia palea Proteins/carbohydrat N/A 48 h – EC  = 7.5 mg/L Verneuil et al., 80%, SWCNTs es ratio 2015 15%, and MWCNTs increase; growth 5%) inhibition 6 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 (Continued) EC MNMs type MNMs Particle size Dosage Algae species Effects Mechanisms References Metal/Metal Nano-Au 633 nm 0.005125, 0.01025, Desmodesmus subspicatus Growth inhibition N/A 72 h – EC  = 0.028 mg/L DĚDkovÁ et al., Oxide MNMs 0.0205,0.041, 2014 0.082 mg/L Nano-Au 633 nm 0.005125, 0.01025, Selenastrum bibraianum Growth inhibition N/A 72 h – EC  = 0.014 mg/L DĚDkovÁ et al., 0.0205,0.041, 2014 0.082 mg/L Nano-Ag 50 nm 10, 50, 100, 200 mg/L Chlorella vulgaris Cell stability Oxidative damage N/A Hazani et al., decreased 2013 Nano-Au 10, 20,40, 60 5–8 mg/L Pseudokirchneriella Growth inhibition N/A 72 h – EC  = 0.72 mg/L Angela et al., and 80 nm subcapitata (average) 2014 Nano-Au N/A 10, 100, 200, 500 nM Chlamydomonas reinhardtii ATP and Oxidative damage N/A Pillai et al., photosynthesis 2014 plummeting Nano-Au 50 nm 0–10 mg/L Chlorella vulgaris Chlorophyll content Oxidative damage N/A Oukarroum et al., decrease; growth 2012 inhibition (viable algal cells decrease)lipids peroxidation Nano-Au 20, 40, 100 nm 0.05–20 μM. Thalassiosira pseudonana Growth inhibition Releasing metal ions N/A Burchardt et al., Nano-Au 20, 40, 100 nm 0.05–20 μM. Synechococcus sp. Growth inhibition Releasing metal ions N/A Burchardt et al., Nano-CuO N/A 0.1, 0.5, 0.8, Microcystis aeruginosa DNA damage Mechanical damage 72 h – EC  = 0.47 mg/L Angela et al., 1, 2 mg/L and internalization; 2014 oxidative damage Nano-TiO 935±33 (s) nm 0, 0.2, 2, 10, 50, Pseudokirchneriella Growth inhibition N/A 96 h – EC  = 8.7 mg/L Wang et al., 2 50 and 250 mg/L subcapitata (with a UV filter)/ 2011 6.3 mg/L (with 3 h pre-exposure to UV) Nano-TiO 10 nm (primary size) 0–500 mg/L Anabaena variabilis Growth N/A 96 h – EC  = 0.62 mg/L Cherchi and Gu, 2 50 /192±0.8 nm inhibition; nitrogen 2010 (NM aggregates) fixation activity inhibition Nano-TiO 4–30nm 0, 10, 30, 100, 250,500, Pseudokirchneriella Growth inhibition Surface coverage; 96 h – EC  = 113±18 mg/L Metzler et al., 2 50 600, and 1000 mg/L subcapitata oxidative damage 2011 Nano-TiO 5–10 nm 0, 5, 10, 20, and 30 mg/L Karenia brevis Growth Oxidative 72 h – EC  = 10.69 mg/L Li et al., 2015 2 50 inhibition; cell damage; mechanical membrane destroyed damage Nano-TiO 5–10 nm 0, 5, 10, 20, and 30 mg/L Skeletonema costatum Growth Oxidative damage 72 h – EC  = 7.37 mg/L Li et al., 2015 2 50 inhibition; MDA contents increase Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 7 (Continued) EC MNMs type MNMs Particle size Dosage Algae species Effects Mechanisms References Quantum Dots Carbon QDs <10 nm 0, 5, 10, 50, 100, Microcystis aeruginosa Growth inhibition N/A N/A Yan, 2015 (QDs) (PEG  -CQDs, and500 mg/L CA-CQDs, and Gly- CQDs) CdSe QDs 3.2 nm Short-term exposure Phaeodactylum tricornutum Growth Oxidative damage N/A Morelli et al., experiments: 20–320 inhibition; SOD and 2012 nM.Long-term exposure CAT activities were experiments: 0.04–1.0 nM increased; ascorbate peroxidase (APX) and glutathione reductase (GR) activities were not significantly affected CdTe-QDs <10 nm 0, 5, 10, 50, 100, Microcystis aeruginosa Growth inhibition; N/A N/A Yan, 2015 and 500 mg/L chlorophyll-a accumulation inhibition CQDs (N, S doped – 0, 1, 5, 10, 50, Chlorellapyrenoidosa Growth Oxidative damage 96 h – EC  = 38.56, Xiao et al., 2016 CQDs, N doped 100 mg/L,0, 5, 10, inhibition; Chla 185.83, 232.47 mg/L, CQDs, no doped 50, 100, 500 mg/L, contents and protein respectively CQDs) 0, 5, 10, 50, 100, contents were 500 mg/L, respectively decreased; SOD activity and MDA contents were increased Metal QDs (CdTe – 0, 0.01, 0.02, 0.1, Chlorellapyrenoidosa Growth Oxidative damage 96 h – EC  = 0.015, Xiao et al., 2016 QDs, CdS QDs, 0.2, 1 mg/L, 0, 0.75, 1.5, inhibition; Chla 4.88, 459.5 mg/L, CuInS  /ZnS QDs) 7.5, contents and protein respectively 15, 75mg/L, 0, 10, contents were 20, 100, 200, 1000 mg/L, decreased; SOD respectively activity and MDA contents were increased Note: N/A refers to data not provided in the original report.   8 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 of algae, which directly or indirectly affects the growth may contribute to the algal growth inhibition (Ji et al., 2011). Thus, the MNMs released metal ions should not be and reproduction of algae (Schwab et al., 2011; Hazeem considered as the sole reason for MNMs’ negative effects et al., 2020; Thiagarajan et al., 2021; Wang et al., 2021b). to algae, while the “nano-effect” of MNMs (e.g., light- Sadiq et al. reported that the existence of nano-Al O  had 2 3 shielding effect, mechanical damage) might be dominant a certain light-shielding effect on  Scenedesmus sp. and contributors (   Chen et al., 2019). Chlorella sp., inhibiting the synthesis of photosynthetic pigments and thus suppressing algae growth (Sadiq et al., 3.4    MNMs induced ROS generation 2011b). Similarly, graphene oxide (GO) was reported to exhibit  a  light-shielding  effect  onto  Chlorella vulgaris Oxidative stress has been widely considered as one of the (Zhao et al., 2016), while CNT was also demonstrated to dominant mechanisms in the toxic effect of MNMs on inhibit the growth of  Chlorella vulgaris due to the light- algae (Xiao et al., 2016; Santschi et al., 2017; Chen et al., shielding effect (Schwab et al., 2011). 2019). MNMs have unique physicochemical properties However, there have been debates on the role of the (e.g.,  photocatalytic,  oxidative  capability),  which  may light-shielding effect in MNMs induced toxicity (Saison trigger reactive oxygen species (ROS) formation in algal et al., 2010;  Wang et al., 2011).  Aruoja  et  al.  found  no cells via direct and indirect chemical reactions (Ouabadi significant growth inhibition  when  using  nano-TiO  to et al., 2013; von Moos and Slaveykova, 2014). block the light source (Aruoja et al., 2009). Likewise, the Generally, the intracellular ROS could be generated via light-shielding  effect  was  not  observed  in  the  toxicity directly contact-mediated approach, or indirectly through study of nano-TiO  on  Scenedesmus obliquus (Li et al., dissolved ions. The direct MNMs-mitochondria contacts 2020a). The MNMs induced shading effects may depend could  compromise  the  organelle  membrane  integrity, on the properties of MNMs, for example, the black flake- which would release of Ca2+ ions from interior stores and like MNMs (e.g., GO) may have a stronger light-shielding further  activate  the  ROS-generating  Ca2+/calmodulin- effect.   dependent enzymes (Santschi et al., 2017). Additional dir- ect pathways may associate with the interactions between 3.3    MNMs released metal ions MNMs  and  membrane-bound  enzymes  to  trigger  ROS formation (Navarro et al., 2008). Meanwhile, the indirect Metal-containing MNMs, especially nano-Ag, nano-ZnO, pathways are involved in the interactions between algae nano-PbS,  nano-Cu O,  etc.,  would  gradually  release and  leached  MNM  constituents  such  as  metals  and metal ions along the environmental process (Gunasekaran organics, which further engage in redox cycling that yield et al., 2020; Ahmed et al., 2021; Kong et al., 2021; Xiong ROS (e.g., H O , O2−·, OH·) production (Ouabadi et al., 2 2 et al., 2021b), which may also induce biological effects to 2013). Studies have revealed that the amount of MNMs algae. Particularly, some researchers suggested that the generated  ROS  exhibited  linear  correlations  with  their toxicity  to  biological  organisms  (Li et al., 2012).  For toxicity  of  MNMs  to  algae  is  dominated  by  MNMs- example, the exposure of nano-Ag had increased the ROS induce dissolved metal ions (Franklin et al., 2007; Wong generation in  Chlorella vulgaris, and resulted in stronger et al., 2010). Franklin et al. reported that the toxicity of toxic effects (Hazeem et al., 2019). The exceeded intrace- nano-ZnO to  Pseudokirchneriella subcapitata was stati- llular  ROS  would  engage  in  unrestricted  oxidation  of stically similar to that of ZnCl , suggesting Zn2+ released biological molecules and cellular components (e.g., lipid by the dissolution of nano-ZnO lead to the major toxic peroxidation), and eventually result in losing cell function effect (Franklin et al., 2007). Likewise, Li et al. reported and apoptosis (Rocha et al., 2015; Glomstad et al., 2016; less toxicity on alga  Euglena gracilis exposed to nano- Liu et al., 2018   ). Ag,  compared  to  AgNO   (Li et al., 2015b).  The  prote- inaceous  pellicle  of  algae  could  effectively  inhibit  the uptake of MNMs, while the dissolved ions could mitigate 4    Implications and applications of MNMs’ into  algal  cells  and  induce  biological  effects  (e.g., on algae suppress the photosynthetic yield). On the contrary, compared to the released metal ions, The effects of MNMs on algae could be either positive or some researchers considered the role of MNMs is more negative,  as  posing  ecological  risks  (e.g.,  intracellular critical  in  causing  the  biological  effects  onto  algae biochemical composition change, metabolism alteration, (Navarro et al., 2008; Manzo et al., 2013). Manzo et al. nitrogen-fixation inhibition, photosynthesis suppression, reported that nano-ZnO induced significantly higher than growth reduction) and potential applications (e.g., enha- that of bulk ZnO, though similar amount of Zn2+ was nced production of valuable bioactive substances, control detected in both exposures, demonstrating the critical role of biological and chemical pollutants).   of MNMs in the toxicity effect on algae (Manzo et al., 2013). Similarly, it’s reported that nano-ZnO exhibited 4.1    Implications of MNMs on algae higher toxicity to green algae  Chlorella sp compared to the bulk-ZnO and Zn2+, which was attributed to the fact that nano-ZnO entrapped and wrapped the algal cells and As  discussed  above,  MNMs  would  induce  manifold Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 9 biological effects on algae, including intracellular bioche- acids, halogenated compounds) through different meta- mical composition change, metabolism alteration, nitro- bolic pathways (Almendinger et al., 2021), which also gen-fixation inhibition, photosynthesis suppression, and serves as the adaption to the environmental change. As growth  reduction.  Due  to  the  long-term  exposure  of discussed above, the exposure of MNMs would alter the MNMs  at  environmentally  relevant  concentrations,  the metabolism of algae, which may tune certain metabolic alteration of algae’s photosynthesis, nitrogen fixation and pathways to enhance the production of valuable bioactive the ratio of C, N, P may further influence the general substances. As a high-value antioxidant, astaxanthin (AXT) biogeochemical  processes  (e.g.,  carbon  and  nitrogen has been widely used in cosmetics, health care products, cycling)  (Cherchi and Gu, 2010;  Cherchi et al., 2015). medical and other industries (Du et al., 2021). AXT could Furthermore, MNMs-engaged biomass change of algae be produced by  Haematococcus pluvialis, however, the would break the balance of interspecies equilibriums and yield is very limited. Recently, nano-Au was innovatively community dynamics in aquatic ecosystems (Oukarroum used  to  stimulate  Haematococcus pluvialis  to  produce et al., 2012; Cherchi et al., 2015). AXT at a single cell level, providing a successful MNMs- On the other hand, as the major primary producers in enhanced biorefinery process (Praveenkumar et al., 2015). aquatic ecosystems, algae may promote the bioaccumu- On  the  other  hand,  algae  is  considered  as  a  unique lation of MNMs via the food chain due to the algae- feedstock  to  produce  biofuel  (Saber et al., 2016;  Yap MNMs  interaction  (e.g.,  adsorption,  internalization) (Rhiem et al., 2015; Xin et al., 2021). It has been proved et al., 2021), while the efficiency and cost-reduction of that MNMs can be transferred from low to high trophic the cultivation and harvesting steps remain key obstacles levels along the food chain, and further accumulated in (Jones and Mayfieldt, 2012; Kim et al., 2013; Fazal et al., high trophic organisms (Zhao and Wang, 2010; Campos 2021). Due to the MNMs-algae interactions, the biofuel et al., 2013;  Bhuvaneshwari et al., 2018).  For  example, production  could  be  promoted  via  the  induction  of Bouldin et al. fed  Ceriodaphnia dubia with CdSe QDs intracellular lipid accumulation by nutrient competition exposed  Pseudokirchneriella subcapitata, and found the and/or  stress  environments  (Farooq et al., 2016;  Kim existence  of  CdSe  QDs  in  the  Ceriodaphnia dubia et al., 2016;  Liu et al., 2016;  He et al., 2017),  enhance- (Bouldin et al., 2008).  In  addition,  studies  have  shown that the bio-enrichment of MNMs via the food web is ment of cell growth and/or pigment by light scattering significantly greater than that through water (Zhao and (Torkamani et al., 2010;  Pattarkine and Pattarkine, 2012; Wang, 2010; Campos et al., 2013). It’s reported that more Eroglu et al., 2013), increased cell separation efficiency than 70% of nano-Ag accumulated in the Daphnia magna and  processing  time  in  culture  media  (Borlido et al., was through ingestion of algae (Zhao and Wang, 2010). 2013; Hu et al., 2013), and integrated one-pot harvest/cell The trophic transfer, bioaccumulation and bio-enrichment division (   Lee et al., 2014). of MNMs via the food web would eventually pose a great threat to the ecosystem and public health.   4.2.2    Control of biological pollutants 4.2    Applications of MNMs’ effect on algae   Though algae are an important part of the ecosystem, however, they would also generate biological pollutants 4.2.1    Enhance the production of valuable bioactive (e.g., eutrophication and biofouling). Since MNMs could substances inhibit  the  growth  of  algal  cells,  which  would  be beneficial to control eutrophication or inhibit biofouling As  shown  in  Fig. 2,  algae  could  produce  a  variety  of (Fig. 2). bioactive  substances  (e.g.,  fatty  acids,  steroids,  carote- noids, polysaccharides,  lectins,  mycoplasma-like amino Due  to  the  excellent  aggregation  and  sedimentation Fig. 2    Potential applications of MNMs’ effect on algae.   10 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 properties in aqueous suspension (Hartmann et al., 2010; (chlorophylls,  carboxylate  acids)  could  be  served  as Campos et al., 2013; Chowdhury et al., 2013) as well as photosensitizers to improve the generation of ROS, which photocatalytic  potential  (Metzler et al., 2012),  MNMs enhanced the photoreduction of Cr(VI) in the system. have been increasingly used to eliminate the bloom algae Likewise, algae could act as carriers to have MNMs via  surface-mediated  reactions  and  adsorption  (Wang fixed onto the algae biological templates (Tu et al., 2012). et al., 2015; da Silva et al., 2016). Particularly, nano-TiO Cai et al. immobilized nano-TiO  on  Chlorella vulgaris 2 2 and  iron-containing  MNMs  are  considered  the  most cells via the hydrothermal method, and sensitization of effective MNMs for the control of red tide algae (Wang the photosynthesis pigment boosted nano-TiO ’s photode- et al., 2015;  da Silva et al., 2016;  Fan et al., 2018;  Song gradation  efficiency  under  the  visible  light  (Cai et al., et al., 2021). However, MNMs may also adversely affect 2017   ). other species in the ecosystem when treating algae bloom. Da Silva et al. investigated the performance of nano-TiO on  remediating  eutrophic  waters  under  a  microcosm 5    Conclusion and perspectives experiment, and had eliminated the algal blooms (da Silva Being widely applied in multiple fields, MNMs could be et al., 2016). Meanwhile, Silva et al. also reported that released  into  the  aquatic  environments  along  the  life Daphnia magna,  Lemna minor and  Chironomus riparius cycle, inducing critical effects on algae. We conducted a exhibited significant inhibition, suggesting more attention comprehensive review on both positive and negative im- should be paid to assessing the potential impact of MNMs pacts of MNMs on algae and thoroughly discussed the on the entire ecosystem. underlying mechanisms. In general, exposure to MNMs Moreover, studies have revealed that the engagement of may adversely affect algae’s gene expression, metabolism, MNMs  (e.g.,  nano-TiO ,  nano-CuO,  nano-Ag)  could photosynthesis,  nitrogen  fixation  and  growth  rate.  The effectively  control  the  biofouling  induced  by  algae major  mechanisms  of  MNMs-induced  inhibition  are (Fonseca et al., 2010;  Graziani et al., 2013;  Verma et al., attributed to oxidative stress, mechanical damages, relea- 2014).  Biofilms  would  form  along  with  the  algal sed metal ions and light-shielding effects. colonization,  causing  the  biofouling  on  the  surface  of On the other hand, rational utilization of the MNMs- marine  vessels  and  infrastructure  (e.g.,  bridge),  which induced effects would promote the production of valuable may  further  induce  decay  and  damage  to  materials bioactive  substances  as  well  as  control  biological  and (   Scheerer et al., 2009). chemical pollutants. MNMs could be used to stimulate algae to produce useful bioactive substances (e.g., antio- 4.2.3    Enhanced remediation of chemical pollutants xidants,  biofuel),  while  the  MNMs-algae  interaction could effectively enhance the efficiency of environmental Algal photolysis has been proved as a promising alter- remediation process (e.g., degradation of contaminants, native  way  to  remove  aquatic  environmental  contami- control of eutrophication and biofouling. nants (Wang et al., 2017; Samara Sanchez-Sandoval et al., However, there are still knowledge gaps that need to be 2021; Xiong et al., 2021a), which can produce photoge- addressed to gain a comprehensive understanding of the nerated reactive radicals to accelerate the degradation of effect of MNMs on algae as well as the associated impli- pollutants  (Sun et al., 2020;  Premnath et al., 2021;  Wei cations and applications. The risks of MNMs on algae in et al., 2021). Similarly, photocatalytic MNMs have been the natural ecosystem should be thoroughly assessed prior widely applied for environmental remediation (Tan et al., to the applications. Particularly, MNMs would be invo- 2020;  Chen et al., 2021;  Ding et al., 2021).  Thus,  the lved  in  environmental  processes,  which  may  induce remediation  efficiency  could  be  significantly  enhanced weathering and aging effects on MNMs, further changing via the synergistic effect by combining MNMs and algae the physicochemical properties and effective concentra- (Cai et al., 2017;  Wang et al., 2017;  Chen et al., 2018; tion of MNMs. More in-depth investigations should be Jing et al., 2018; Chang and Wu, 2019). conducted to address the migration, transformation, and Researchers have fixed the MNMs together with algal aging of MNMs under realistic environmental conditions. cells on engineered templates (e.g., fibers mat) to promote It also poses huge demand on the quantitative information the degradation of pollutants. For example, algae-TiO /Ag of the environmental background concentration of MNMs bio-nano hybrid material was developed by loading algal in  aquatic  ecosystems,  which  is  still  missing.  It  is  an cells on the ultrafine TiO /Ag chitosan hybrid nanofiber mat, which has significantly improved the photo-removal urgent need to advance analytical instruments and proto- of  Cr(VI)  under  visible  light  irradiation  (Wang et al., cols to quantitatively analyze the actual environmental 2017).  The  organic  substances  released  by  algae concentrations and size distributions of MNMs. could consume photo-excited holes and ·OH efficiently, Meanwhile, the toxicity assessment of MNMs on algae which  attenuated  the  electron-hole  recombination  and should be evaluated under environmentally relevant condi- enhanced the photocatalytic reduction of Cr(VI) on TiO . tions, which should fully consider the heterogeneous joint Meanwhile,  the  release  of  intracellular  substances toxicity effect of MNMs and other environmental factors, Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 11 and  Cyanobacterium Synechococcus sp. Environmental Science & including hypoxia, acidification, temperature, heavy metal,   Technology, 46(20): 11336–11344 persistent organic pollutants and micro-plastics (Liu and Cai A, Guo A, Ma Z (2017). Immobilization of TiO  nanoparticles on Wang, 2020; Liu et al., 2022). In addition, the biological Chlorella pyrenoidosa  cells  for  enhanced  visible-light-driven effects of MNMs on algae should be carried out in real or   photocatalysis. Materials (Basel), 10(5): 541 simulated  ecosystems  with  certain  complexity  and Campos B, Rivetti C, Rosenkranz P, Navas J M, Barata C (2013). biodiversity, which is essential to improve the rationality Effects of nanoparticles of TiO  on food depletion and life-history and effectiveness of the data to obtain the whole picture responses of  Daphnia magna.. Aquatic Toxicology (Amsterdam, of MNMs’ ecological risks.   Netherlands), (130–131): 174–183 Cedervall T, Hansson L A, Lard M, Frohm B, Linse S (2012). Food Acknowledgements    This work was financially supported by the National Natural  Science  Foundation  of  China  (Nos.  41877352,  42077227, chain  transport  of  nanoparticles  affects  behaviour  and  fat  meta- 42077293, and 22006088). It was also supported, in part, by the Shen-   bolism in fish. PLoS One, 7(2): e32254 zhen  Fundamental  Research  and  Discipline  Layout  project  (No. Chang Y H, Wu M C (2019). Enhanced photocatalytic reduction of JCYJ20180507182227257)  and  the  Natural  Science  Foundation  of Cr(VI)  by  combined  magnetic  TiO -based  NFs  and  ammonium Guangdong  Province  (Nos.  2021A1515010158  and  2019QN01L797).   oxalate hole scavengers. Catalysts, 9(1): 72–84 Figures were produced using Servier Medical Art, SMART-Servier Medical ART.   Chen C, Zhu K, Chen K, Alsaedi A, Hayat T (2018). Synthesis of Ag nanoparticles  decoration  on  magnetic  carbonized  polydopamine Open Access    This  article  is  licensed  under  a  Creative  Commons nanospheres for effective catalytic reduction of Cr(VI). Journal of Attribution 4.0 International License, which permits use, sharing, adapt-   Colloid and Interface Science, 526: 1–8 ation, distribution and reproduction in any medium or format, as long as Chen F R, Xiao Z G, Yue L, Wang J, Feng Y, Zhu X S, Wang Z Y, you give appropriate credit to the original author(s) and the source, provide a link to the Creative Commons licence, and indicate if changes were made. Xing  B  S  (2019).  Algae  response  to  engineered  nanoparticles: The images or other third party material in this article are included in the Current understanding, mechanisms and implications. Environme- article’s Creative Commons licence, unless indicated otherwise in a credit   ntal Science. Nano, 6(4): 1026–1042 line to the material. If material is not included in the article’s Creative Chen  G,  Wang  H,  Dong  W,  Huang  Y,  Zhao  Z,  Zeng  Y  (2021). Commons  licence  and  your  intended  use  is  not  permitted  by  statutory Graphene  dispersed  and  surface  plasmon  resonance-enhanced regulation or exceeds the permitted use, you will need to obtain permission Ag PO   (DSPR-Ag PO )  for  visible  light  driven  high-rate directly from the copyright holder. To view a copy of this licence, visit 3 4 3 4 http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/. photodegradation of carbamazepine. Chemical Engineering Journal,   405: 126850 Chen  J,  Qian  Y,  Li  H,  Cheng  Y,  Zhao  M  (2015).  The  reduced References bioavailability of copper by nano-TiO  attenuates the toxicity to Microcystis aeruginosa.  Environmental  Science  and  Pollution Ahmed I, Zhang B, Muneeb-Ur-Rehman M, Fan W (2021). Effect of   Research International, 22(16): 12407–12414 different shapes of Nano-Cu O and humic acid on two-generations Chen J E, Smith A G (2012). A look at diacylglycerol acyltransferases of Daphnia Magna. Ecotoxicology and Environmental Safety, 207:   (DGATs) in algae. Journal of Biotechnology, 162(1): 28–39   111274 Cherchi C, Gu A Z (2010). Impact of titanium dioxide nanomaterials Angela I, Imbi K, Kaja K, Irina B, Villem A, Sandra S, Heiki V, on  nitrogen  fixation  rate  and  intracellular  nitrogen  storage  in Aleksandr K, Tiina T, Margit H (2014). Size-dependent toxicity of Anabaena variabilis.  Environmental  Science  &  Technology,  44 silver  nanoparticles  to  bacteria,  yeast,  algae,  rrustaceans  and   (21): 8302–8307   mammalian cells in vitro. PLoS One, 9(7): e102108 Cherchi C, Miljkovic M, Diem M, Gu A Z (2015). nTiO  induced Aruoja V，Dubourguier H C, Kasemets K, Kahru A (2009). Toxicity changes in intracellular composition and nutrient stoichiometry in of nanoparticles of CuO, ZnO and TiO  to microalgae  Pseudo- primary producer — cyanobacteria. Science of the Total Environ-   kirchneriella subcapitata. , 4(207): 1461–1468   ment, (512–513): 345–352 Bhuvaneshwari M, Iswarya V, Vishnu S, Chandrasekaran N, Mukhe- Chowdhury I, Walker S L, Mylon S E (2013). Aggregate morphology rjee A (2018). Dietary transfer of zinc oxide particles from algae of nano-TiO : Role of primary particle size, solution chemistry, and (Scenedesmus obliquus) to daphnia (Ceriodaphnia dubia). Enviro- organic  matter.  Environmental  Science.  Processes  &  Impacts,   nmental Research, 164: 395–404   15(1): 275–282 Borlido L, Azevedo A M, Roque A C A, Aires-Barros M R (2013). Dalai S, Pakrashi S, Joyce Nirmala M, Chaudhri A, Chandrasekaran N, Magnetic separations in biotechnology. Biotechnology Advances, Mandal A B, Mukherjee A (2013). Cytotoxicity of TiO  nanopa-   31(8): 1374–1385 rticles  and  their  detoxification  in  a  freshwater  system.  Aquatic Bouldin J L, Ingle T M, Sengupta A, Alexander R, Hannigan R E,   Toxicology (Amsterdam, Netherlands), (138–139): 1–11 Buchanan R A (2008). Aqueous toxicity and food chain transfer of da  Silva  M  B,  Abrantes  N,  Nogueira  V,  Gonçalves  F,  Pereira,  R quantum  dots  in  freshwater  algae  and  Ceriodaphnia dubia. (2016). TiO2 nanoparticles for the remediation of eutrophic shallow   Environmental Toxicology and Chemistry, 27(9): 1958–1963 freshwater systems: Efficiency and impacts on aquatic biota under a Burchardt A D, Carvalho R N, Valence A, Nativo P, Gilliland D,  microcosm experiment. Aquatic Toxicology, 178: 58–71 Garcia C P, Passarella R, Pedroni V, Rossi F, Lettieri T (2012). Dauda S, Chia M A, Bako S P (2017). Toxicity of titanium dioxide Effects of silver nanoparticles in diatom  Thalassiosira pseudonana nanoparticles  to  Chlorella vulgaris Beyerinck  (Beijerinck)  1890 12 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 (Trebouxiophyceae, Chlorophyta) under changing nitrogen condi- Dusheyko S, Nikitin R, Mondo S J, Salamov A, Shabalov I, Kuo A tions.  Aquatic  Toxicology  (Amsterdam,  Netherlands),  (187): (2021).  PhycoCosm,  a  comparative  algal  genomics  resource.   108–114  Nucleic Acids Research, 49(D1): D1004–D1011 Dědková K, Bureš Z, Palarčík J, Vlček M, Kukutschová J (2014). Guleri  S,  Singh  K,  Kaushik  R,  Dhankar  R,  Tiwari  A  (2020). Acute aquatic toxicity of gold nanoparticles to freshwater green Phycoremediation: A novel and synergistic approach in wastewater   algae. Procceedings of NanoCon, 2014: 5–7 remediation.  Journal  of  Microbiology,  Biotechnology  and  Food Ding W, Tan X, Chen G, Xu J, Yu K, Huang Y (2021). Molecular-  Sciences, 10(1): 98–106 level  insights  on  the  facet-dependent  degradation  of  perfluoroo- Gunasekaran D, Chandrasekaran N, Jenkins D, Mukherjee A (2020). ctanoic acid. ACS Applied Materials & Interfaces, 13(35): 41584– Plain  polystyrene  microplastics  reduce  the  toxic  effects  of  ZnO   41592 particles  on  marine  microalgae  Dunaliella salina.  Journal  of Du F, Hu C, Sun X, Zhang L, Xu N (2021). Transcriptome analysis  Environmental Chemical Engineering, 8(5): 104250 reveals  the  promoting  effect  of  trisodium  citrate  on  astaxanthin Gunawan C, Sirimanoonphan A, Teoh W Y, Marquis C P, Amal R accumulation  in  Haematococcus  pluvialis  under  high  light (2013). Submicron and nano formulations of titanium dioxide and   condition. Aquaculture (Amsterdam, Netherlands), (543): 736978 zinc oxide stimulate unique cellular toxicological responses in the Eroglu E, Eggers P K, Winslade M, Smith S M, Raston C L (2013). green microalga Chlamydomonas reinhardtii. Journal of Hazardous Enhanced  accumulation  of  microalgal  pigments  using  metal  Materials, 260: 984–992 nanoparticle solutions as light filtering devices. Green Chemistry, Hagen A, Hertel T (2003). Quantitative analysis of optical spectra from   15(11): 3155–3159 individual  single-wall  carbon  nanotubes.  Nano  Letters,  3(3): Fan J, Hu Y B, Li X Y (2018). Nanoscale zero-valent iron coated with  383–388 magnesium hydroxide for effective removal of Cyanobacteria from Haque  E,  Ward  A  C  (2018).  Zebrafish  as  a  model  to  evaluate water. ACS Sustainable Chemistry & Engineering, 6(11): 15135–  nanoparticle toxicity. Nanomaterials, 8: 561   15142 Hartmann  N  B,  Von  der  Kammer  F,  Hofmann  T,  Baalousha  M, Farooq W, Lee H U, Huh Y S, Lee Y C (2016).  Chlorella vulgaris Ottofuelling S, Baun A (2010). Algal testing of titanium dioxide cultivation  with  an  additive  of  magnesium-aminoclay.  ALGAL nanoparticles: Testing considerations, inhibitory effects and modi- RESEARCH-BIOMASS BIOFUELS AND BIOPRODUCTS, 17: fication of cadmium bioavailability. Toxicology, 269(2–3): 190–   211–216  197 Fazal T, Rehman M S U, Javed F, Akhtar M, Mushtaq A, Hafeez A, Hazani A A, Ibrahim M M, Arif I A, Shehata A I, El-Gaaly G, Daoud Alaud Din A, Iqbal J, Rashid N, Rehman F (2021). Integrating M, Fouad D, Rizwana H, Moubayed N (2013). Ecotoxicity of Ag- bioremediation  of  textile  wastewater  with  biodiesel  production nanoparticles  to  microalgae.  Journal  of  Pure  &  Applied  Micro-   using microalgae (Chlorella vulgaris). Chemosphere, 281: 130758  biology, 7: 233–241 Fonseca A J, Pina F, Macedo M F, Leal N, Romanowska-Deskins A, Hazeem L J, Kuku G, Dewailly E, Slomianny C, Barras A, Hamdi A, Laiz L, Gomez-Bolea A, Saiz-Jimenez C (2010). Anatase as an Boukherroub R, Culha M, Bououdina M (2019). Toxicity effect of alternative application for preventing biodeterioration of mortars: silver  nanoparticles  on  photosynthetic  pigment  content,  growth, Evaluation  and  comparison  with  other  biocides.  International ROS  production  and  ultrastructural  changes  of  microalgae   Biodeterioration & Biodegradation, 64(5): 388–396  Chlorella vulgaris.. Nanomaterials (Basel, Switzerland), 9(7): 914 Franklin N M, Rogers N J, Apte S C, Batley G E, Gadd G E, Casey P S Hazeem L J, Yesilay G, Bououdina M, Perna S, Cetin D, Suludere Z, (2007). Comparative toxicity of nanoparticulate ZnO, bulk ZnO, Barras A, Boukherroub R (2020). Investigation of the toxic effects and ZnCl  to a freshwater microalga (Pseudokirchneriella subca- of  different  polystyrene  micro-and  nanoplastics  on  microalgae pitata):  The  importance  of  particle  solubility.  Environmental Chlorella vulgaris by analysis of cell viability, pigment content,   Science & Technology, 41(24): 8484–8490 oxidative  stress  and  ultrastructural  changes.  Marine  Pollution Giraldo J P, Landry M P, Faltermeier S M, McNicholas T P, Iverson N  Bulletin, 156: 111278 M, Boghossian A A, Reuel N F, Hilmer A J, Sen F, Brew J A, He  M,  Chen  Y,  Yan  Y,  Zhou  S,  Wang  C  (2017).  Influence  of Strano  M  S  (2014).  Plant  nanobionics  approach  to  augment interaction between α-Fe O  nanoparticles and dissolved fulvic acid 2 3 photosynthesis and biochemical sensing. Nature Materials, 13(4): on  the  physiological  responses  in  Synechococcus  sp.  PCC7942.   400–408 Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 99(6): Glomstad B, Altin D, Sørensen L, Liu J, Jenssen B M, Booth A M  719–727 (2016).  Carbon  nanotube  properties  influence  adsorption  of Hu  Y  R,  Wang  F,  Wang  S  K,  Liu  C  Z,  Guo  C  (2013).  Efficient phenanthrene and subsequent bioavailability and toxicity to  Pseu- harvesting of marine microalgae  Nannochloropsis maritima using dokirchneriella subcapitata. Environmental Science & Technology,  magnetic nanoparticles. Bioresource Technology, 138: 387–390   50(5): 2660–2668 Huang Y, Adeleye A S, Zhao L, Minakova A S, Anumol T, Keller A A Graziani  L,  Quagliarini  E,  Osimani  A,  Aquilanti  L,  Clementi  F, (2019).  Antioxidant  response  of  cucumber  (Cucumis sativus) Yepremian C, Lariccia V, Amoroso S, D’orazio M (2013). Eva- exposed to nano copper pesticide: Quantitative determination via luation of inhibitory effect of TiO  nanocoatings against micro-  LC-MS/MS. Food Chemistry, 270: 47–52 algal  growth  on  clay  brick  facades  under  weak  UV  exposure Huang Y X, Keller A A, Cervantes-Aviles P, Nelson J (2021). Fast   conditions. Building and Environment, 64: 38–45 multielement  quantification  of  nanoparticles  in  wastewater  and Grigoriev I V, Hayes R D, Calhoun S, Kamel B, Wang A, Ahrendt S, sludge  using  single-particle  ICP-MS.  ACS  ES&T  Water,  1(1): Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 13   205–213 Lauritano C, Ferrante M I, Rogato A (2019). Marine natural products Huang Y X, Li W W, Minakova A S, Anumol T, Keller A A (2018).  from microalgae: An omics overview. Marine Drugs, 17(5): 269 Quantitative analysis of changes in amino acids levels for cucumber Lee S, Kang Y I, Ha S J, Moon J H (2014). Carbon-deposited TiO   (Cucumis sativus) exposed to nano copper. NanoImpact, 12: 9–17 nanoparticle balls for high-performance visible photocatalysis. RSC Iswarya  V,  Bhuvaneshwari  M,  Alex  S  A,  Iyer  S,  Chaudhuri  G,  Advances, 4(98): 55371–55376 Chandrasekaran P T, Bhalerao G M, Chakravarty S, Raichur A M, Li F, Liang Z, Zheng X, Zhao W, Wu M, Wang Z (2015a). Toxicity of Chandrasekaran N, Mukherjee A (2015). Combined toxicity of two nano-TiO   on  algae  and  the  site  of  reactive  oxygen  species crystalline  phases  (anatase  and  rutile)  of  Titania  nanoparticles production. Aquatic Toxicology (Amsterdam, Netherlands), (158): towards freshwater microalgae:  Chlorella sp. Aquatic Toxicology  1–13   (Amsterdam, Netherlands), (161): 154–169 Li X, Zhou S, Fan W (2016). Effect of nano-Al O  on the toxicity and 2 3 Ji J, Long Z F, Lin D H (2011). Toxicity of oxide nanoparticles to the oxidative  stress  of  copper  towards  Scenedesmus obliquus. green algae  Chlorella sp. Chemical Engineering Journal, 170(2-3): International Journal of Environmental Research and Public Health,   525–530  13(6): 575 Jiang Z, Tan X, Huang Y (2022). Piezoelectric effect enhanced photoca- Li X M, Schirmer K, Bernard L, Sigg L, Pillai S, Behra R (2015b). talysis  in  environmental  remediation:  State-of-the-art  techniques Silver nanoparticle toxicity and association with the alga  Euglena and future scenarios. Science of the Total Environment, 806(Pt 4):  gracilis. Environmental Science. Nano, 2(6): 594–602   150924 Li Y, Zhang W, Niu J, Chen Y (2012). Mechanism of photogenerated Jing L, Xu Y, Xie M, Liu J, Deng J, Huang L, Xu H, Li H (2018). reactive  oxygen  species  and  correlation  with  the  antibacterial Three dimensional polyaniline/MgIn S  nanoflower photocatalysts properties  of  engineered  metal-oxide  nanoparticles.  ACS  Nano, 2 4 accelerated  interfacial  charge  transfer  for  the  photoreduction  of 6(6): 5164–5173 Cr(VI), photodegradation of organic pollution and photocatalytic H Li Z, Juneau P, Lian Y, Zhang W, Wang S, Wang C, Shu L, Yan Q, He   production. Current Opinion in Biotechnology, 23(3): 346–351 Z,  Xu  K  (2020a).  Effects  of  titanium  dioxide  nanoparticles  on Jones C S, Mayfield S P (2012). Algae biofuels: Versatility for the photosynthetic  and  antioxidative  processes  of  Scenedesmus future  of  bioenergy.  Current  opinion  in  biotechnology,  23(3):  obliquus. Plants (Basel, Switzerland), 9(12): 1748   346–351 Liu P, Corilo Y E, Marshall A G (2016). Polar lipid composition of Kartik A, Akhil D, Lakshmi D, Panchamoorthy Gopinath K, Arun J, biodiesel algae candidates  Nannochloropsis oculata and  Haemato- Sivaramakrishnan R, Pugazhendhi A (2021). A critical review on coccus pluvialis from nano liquid chromatography coupled with production  of  biopolymers  from  algae  biomass  and  their negative  electrospray  ionization  14.5  T  Fourier  transform  ion   applications. Bioresource Technology, 329: 124868 cyclotron resonance mass spectrometry. Energy & Fuels, 30(10): Keller A A, Mcferran S, Lazareva A, Suh S (2013). Global life cycle  8270–8276 releases  of  engineered  nanomaterials.  Journal  of  Nanoparticle Liu X S, Wang J M (2020). Algae (Raphidocelis subcapitata) mitigate   Research, 15(6): 1692 combined toxicity of microplastic and lead on Ceriodaphnia dubia. Kim B, Praveenkumar R, Lee J, Nam B, Kim D M, Lee K, Lee Y C,  Frontiers of Environmental Science & Engineering, 14(6): 97 Oh Y K (2016). Magnesium aminoclay enhances lipid production Liu X S, Wang J M, Huang Y W (2022). Understanding the role of na- of  mixotrophic  Chlorella  sp.  KR-1  while  reducing  bacterial no-TiO  on the toxicity of Pb on C. dubia through modeling—   populations. Bioresource Technology, 219: 608–613 Is it additive or synergistic? Frontiers of Environmental Science & Kim J, Yoo G, Lee H, Lim J, Kim K, Kim C W, Park M S, Yang J W  Engineering, 16(5): 59 (2013). Methods of downstream processing for the production of Liu Y, Wang S, Wang Z, Ye N, Fang H, Wang D (2018). TiO , SiO 2 2 biodiesel  from  microalgae.  Biotechnology  Advances,  31(6): and ZrO  nanoparticles synergistically provoke cellular oxidative   862–876 damage in freshwater microalgae. Nanomaterials (Basel, Switze- Kong Y, Sun H, Zhang S, Zhao B, Zhao Q, Zhang X, Li H (2021).  rland), 8(2): 95 Oxidation process of lead sulfide nanoparticle in the atmosphere or López-Alonso  M,  Díaz-Soler  B,  Martínez-Rojas  M,  Fito-López  C, natural water and influence on toxicity toward  Chlorella vulgaris. Martínez-Aires  M  D  (2020).  Management  of  occupational  risk   Journal of Hazardous Materials, 417: 126016 prevention of nanomaterials manufactured in construction sites in Kubatova H, Zemanová E, Klouda K, Bilek K, Kadukova J (2013). the EU. International Journal of Environmental Research and Public Effects  of  C   fullerene  and  its  derivatives  on  selected  microo-  Health, 17(24): 9211 rganisms. Journal of Microbiology Research (Rosemead, Calif.), Manier N, Bado-Nilles A, Delalain P, Aguerre-Chariol O, Pandard P   (3): 152–162 (2013).  Ecotoxicity  of  non-aged  and  aged  CeO   nanomaterials Kumar R, Gopal M, Pabbi S, Paul S, Imteyaz Alam M, Yadav S, Nair towards freshwater microalgae. Environmental Pollution (Barking, K K, Chauhan N, Srivastava C, Gogoi R, Singh P K, Goswami A  Essex: 1987), 180: 63–70 (2016). Effect of nanohexaconazole on nitrogen fixing blue green Manzo S, Miglietta M L, Rametta G, Buono S, Di Francia G (2013). algae and bacteria. Journal of Nanoscience and Nanotechnology, Toxic effects of ZnO nanoparticles towards marine algae Dunaliella   16(1): 643–647  tertiolecta. Science of the Total Environment, 445–446: 371–376 Lambreva M D, Lavecchia T, Tyystjärvi E, Antal T K, Orlanducci S, Masojidek J, Ranglova K, Lakatos G, Silva Benavides A M, Torzillo G Margonelli A, Rea G (2015). Potential of carbon nanotubes in algal (2021).  Variables  governing  photosynthesis  and  growth  in   biotechnology. Photosynthesis Research, 125(3): 451–471  microalgae mass cultures. Processes (Basel, Switzerland), 9(5): 820 14 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 Metzler D M, Erdem A, Tseng Y H, Huang C P (2012). Responses of Rocha T L, Gomes T, Sousa V S, Mestre N C, Bebianno M J (2015). algal  cells  to  engineered  nanoparticles  measured  as  algal  cell Ecotoxicological  impact  of  engineered  nanomaterials  in  bivalve population, Chlorophyll a, and lipid peroxidation: Effect of particle molluscs:  An  overview.  Marine  Environmental  Research,  111:   size and type. Journal of Nanotechnology, 2012: 237212–237284  74–88 Metzler D M, Li M, Erdem A, Huang C P (2011). Responses of algae Rodea-Palomares I, Gonzalo S, Santiago-Morales J, Leganés F, García- to photocatalytic nano-TiO  particles with an emphasis on the effect Calvo E, Rosal R, Fernández-Piñas F (2012). An insight into the   of particle size. Chemical Engineering Journal, 170(2–3): 538–546 mechanisms of nanoceria toxicity in aquatic photosynthetic organi- Middepogu A, Hou J, Gao X, Lin D (2018). Effect and mechanism of sms.  Aquatic  Toxicology  (Amsterdam,  Netherlands),  (122–123): TiO  nanoparticles on the photosynthesis of Chlorella pyrenoidosa.  122–123   Ecotoxicology and Environmental Safety, 161: 497–506 Saber  M,  Golzary  A,  Hosseinpour  M,  Takahashi  F,  Yoshikawa  K Mohsenpour S F, Hennige S, Willoughby N, Adeloye A, Gutierrez T (2016).  Catalytic  hydrothermal  liquefaction  of  microalgae  using (2021).  Integrating  micro-algae  into  wastewater  treatment:  A  nanocatalyst. Applied Energy, 183(dec.1): 566–576   review. Science of the Total Environment, 752: 142168 Sadiq  I  M,  Dalai  S,  Chandrasekaran  N,  Mukherjee  A  (2011a). Morelli E, Cioni P, Posarelli M, Gabellieri E (2012). Chemical stability Ecotoxicity study of titania (TiO ) NPs on two microalgae species: of CdSe quantum dots in seawater and their effects on a marine Scenedesmus  sp.  and  Chlorella  sp.  Ecotoxicology  and  Environ- microalga. Aquatic Toxicology (Amsterdam, Netherlands), (122–  mental Safety, 74(5): 1180–1187   123): 122–123 Sadiq  I  M,  Pakrashi  S,  Chandrasekaran  N,  Mukherjee  A  (2011b). Nogueira P F M, Nakabayashi D, Zucolotto V (2015). The effects of Studies  on  toxicity  of  aluminum  oxide  (Al O )  nanoparticles  to 2 3 graphene oxide on green algae  Raphidocelis subcapitata.. Aquatic microalgae species:  Scenedesmus sp. and  Chlorella sp. Journal of Toxicology (Amsterdam, Netherlands), (166): 29–35 Nanoparticle Research, 13(8): 3287–3299    Ouabadi N, Gauthier-Brunet V, Cabioc’h T, Bei G P, Dubois S (2013). Saison C, Perreault F, Daigle J C, Fortin C, Claverie J, Morin M, Formation mechanisms of Ti3SnC2 nanolaminate carbide using Fe Popovic R (2010). Effect of core-shell copper oxide nanoparticles as additive. Journal of the American Ceramic Society, Oukarroum on  cell  culture  morphology  and  photosynthesis  (photosystem  II A, Bras S, Perreault F, Popovic R (2012). Inhibitory effects of silver energy distribution) in the green alga, Chlamydomonas reinhardtii.. nanoparticles in two green algae, Chlorella vulgaris and Dunaliella  Aquatic Toxicology (Amsterdam, Netherlands), 96(2): 109–114   tertiolecta.. Ecotoxicology and Environmental Safety, (78): 80–85 Samara Sanchez-Sandoval D, Gonzalez-Ortega O, Fernanda Navarro- Oukarroum A, Bras S, Perreault F, Popovic R (2012). Inhibitory effects Martinez M, Marcos Castro-Tapia J, Garcia De La Cruz R F, Elena of silver nanoparticles in two green algae,  Chlorella vulgaris and Soria-Guerra R (2021). Photodegradation and removal of diclofenac Dunaliella tertiolecta.  Ecotoxicology  and  Environmental  Safety, by the green alga  Nannochloropsis oculata. Phyton, 90(5): 1519–   78: 80–85  1533 Pattarkine  M  V,  Pattarkine  V  M  (2012).  Nanotechnology  for  algal Santschi C, Von Moos N, Koman V B, Slaveykova V I, Bowen P,   biofuels. New York: Springer Martin O J F (2017). Non-invasive continuous monitoring of pro- Pillai S, Behra R, Nestler H, Suter J F, Schirmer K (2014). Linking oxidant  effects  of  engineered  nanoparticles  on  aquatic  microo- toxicity and adaptive responses across the transcriptome, proteome,  rganisms. Journal of Nanobiotechnology, 15(1): 19 and phenotype of  Chlamydomonas reinhardtii exposed to silver. Scheerer  S,  Ortega-Morales  O,  Gaylarde  C  (2009).  Advances  in Proceedings of the National Academy of Sciences of the United Applied Microbiology, Vol 66. Laskin A L, Sariaslani S, Gadd G,   States of America, 111(9): 3490–3495  eds. San Diego.: Academic Press, 97–139 Praveenkumar R, Gwak R, Kang M, Shim T S, Cho S, Lee J, Oh Y K, Schwab F, Bucheli T D, Lukhele L P, Magrez A, Nowack B, Sigg L, Lee K, Kim B (2015). Regenerative astaxanthin extraction from a Knauer  K  (2011).  Are  carbon  nanotube  effects  on  green  algae single microalgal (Haematococcus pluvialis) cell using a gold nano- caused by shading and agglomeration? Environmental Science &   scalpel. ACS Applied Materials & Interfaces, 7(40): 22702–22708  Technology, 45(14): 6136–6144 Premnath N, Mohanrasu K, Guru Raj Rao R, Dinesh G H, Prakash G S, Serag M F, Kaji N, Habuchi S, Bianco A, Baba Y (2013). Nanobio- Ananthi  V,  Ponnuchamy  K,  Muthusamy  G,  Arun  A  (2021).  A technology meets plant cell biology: Carbon nanotubes as organelle crucial review on polycyclic aromatic hydrocarbons: Environmental  targeting nanocarriers. RSC Advances, 3(15): 4856–4862 occurrence and strategies for microbial degradation. Chemosphere, Sohn E K, Chung Y S, Johari S A, Kim T G, Kim J K, Lee J H, Lee Y   280: 130608 H, Kang S W, Yu I J (2015). Acute toxicity comparison of single- Rai  V,  Karthikaichamy  A,  Das  D,  Noronha  S,  Wangikar  P  P, walled carbon nanotubes in various freshwater organisms. BioMed Srivastava  S  (2016).  Multi-omics  Frontiers  in  Algal  Research:  Research International, 2015: 323090 Techniques and Progress to Explore Biofuels in the Postgenomics Song J, Li C, Wang X, Zhi S, Wang X, Sun J (2021). Visible-light-   World. Omics A Journal of Integrative Biology: omi.2016.0065 driven heterostructured g-C N /Bi-TiO  floating photocatalyst with 3 4 2 Rhiem S, Riding M J, Baumgartner W, Martin F L, Semple K T, Jones enhanced charge carrier separation for photocatalytic inactivation of K C, Schäffer A, Maes H M (2015). Interactions of multiwalled Microcystis aeruginosa.  Frontiers  of  Environmental  Science  & carbon nanotubes with algal cells: Quantification of association,  Engineering, 15(6): 129 visualization  of  uptake,  and  measurement  of  alterations  in  the Sun S, Deng H, Yang J, Zhou D, Wan X, Han F (2020). Photode- composition  of  cells.  Environmental  Pollution  (Barking,  Essex: gradation of butyl 4-hydroxybenzoate in the presence of peroxides   1987), (196): 431–439 and  mediated  by  dissolved  organic  matter.  Environmental Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 15   Engineering Science, 37(7): 497–508 affected  by  dissolved  organic  matter.  Environmental  Science  & Tan X, Chen G, Xing D, Ding W, Liu H, Li T, Huang Y (2020).  Technology, 45(14): 6032–6040 Indium-modified  Ga O   hierarchical  nanosheets  as  efficient Wang  Z,  Zhang  F,  Vijver  M  G,  Peijnenburg  W  J  G  M  (2021b). 2 3 photocatalysts  for  the  degradation  of  perfluorooctanoic  acid. Graphene  nanoplatelets  and  reduced  graphene  oxide  elevate  the   Environmental Science: Nano, 7(8): 2229–2239 microalgal  cytotoxicity  of  nano-zirconium  oxide.  Chemosphere, Taylor M P, Forbes M K, Opeskin B, Parr N, Lanphear B P (2016).  276: 130015 The relationship between atmospheric lead emissions and aggre- Wei C, Zhang Y, Guo J, Han B, Yang X, Yuan J (2010a). Effects of   ssive crime: An ecological study. Environmental Health, 15: 23 silica nanoparticles on growth and photosynthetic pigment contents Thiagarajan V, Alex S A, Seenivasan R, Chandrasekaran N, Mukherjee of  Scenedesmus obliquus.  Journal  of  Environmental  Sciences A  (2021).  Toxicity  evaluation  of  nano-TiO   in  the  presence  of  (China), 22(1): 155–160 functionalized  microplastics  at  two  trophic  levels:  Algae  and Wei  L,  Li  H,  Lu  J  (2021).  Algae-induced  photodegradation  of   crustaceans. Science of the Total Environment, 784: 147262  antibiotics: A review. Environmental Pollution, 272: 115589 Torkamani S, Wani S N, Tang Y J, Sureshkumar R (2010). Plasmon- Wei L, Thakkar M, Chen Y, Ntim S A, Mitra S, Zhang X (2010). enhanced  microalgal  growth  in  miniphotobioreactors.  Applied Cytotoxicity  effects  of  water  dispersible  oxidized  multiwalled   Physics Letters, 97(4): 043703 carbon nanotubes on marine alga,  Dunaliella tertiolecta.. Aquatic Tu Y D, Zhou Z, Yan R J, Gan Y P, Huang W Z, Weng X X, Huang H,  Toxicology (Amsterdam, Netherlands), 100(2): 194–201 Zhang W K, Tao X Y (2012). Bio-template synthesis of spirulina/ Wong S W Y, Leung P T Y, Djurisić A B, Leung K M Y (2010). TiO  composite with enhanced photocatalytic performance. RSC Toxicities of nano zinc oxide to five marine organisms: influences   Advances, 2(28): 10585–10591 of aggregate size and ion solubility. Analytical and Bioanalytical Chemistry, 396(2): 609–618 Tyne W, Little S, Spurgeon D J, Svendsen C (2015). Hormesis depends  upon  the  life-stage  and  duration  of  exposure:  Examples  for  a Xiao A, Wang C, Chen J, Guo R, Yan Z, Chen J (2016). Carbon and pesticide  and  a  nanomaterial.  Ecotoxicology  and  Environmental metal  quantum  dots  toxicity  on  the  microalgae  Chlorella pyre-   Safety, 120: 117–123  noidosa. Ecotoxicology and Environmental Safety, 133: 211–217 Vargas-Estrada L, Torres-Arellano S, Longoria A, Arias D M, Okoye P Xin X, Huang G, Zhang B, Zhou Y (2021). Trophic transfer potential U,  Sebastian  P  J  (2020).  Role  of  nanoparticles  on  microalgal of nTiO , nZnO, and triclosan in an algae-algae eating fish food   cultivation: A review. Fuel, 280: 118598  chain. Aquatic Toxicology (Amsterdam, Netherlands), 235: 105824 Verma A, Prakash N T, Toor A P (2014). An efficient TiO  coated Xiong Q, Hu L X, Liu Y S, Zhao J L, He L Y, Ying G G (2021a). immobilized  system  for  the  degradation  studies  of  herbicide Microalgae-based technology for antibiotics removal: From mechan-   isoproturon: Durability studies. Chemosphere, 109: 7–13 isms to application of innovational hybrid systems. Environment Verneuil L, Silvestre J, Randrianjatovo I, Marcato-Romain C E, Girbal-  International, 155: 106594 Neuhauser E, Mouchet F, Flahaut E, Gauthier L, Pinelli E (2015). Xiong S, Cao X, Fang H, Guo H, Xing B (2021b). Formation of silver Double walled carbon nanotubes promote the overproduction of nanoparticles in aquatic environments facilitated by algal extrace- extracellular protein-like polymers in  Nitzschia palea: An adhesive llular polymeric substances: Importance of chloride ions and light.   response for an adaptive issue. Carbon, 88: 113–125  Science of the Total Environment, 775: 145867 von  Moos  N,  Slaveykova  V  I  (2014).  Oxidative  stress  induced  by Xu  J,  Luo  X,  Wang  Y,  Feng  Y  (2018).  Evaluation  of  zinc  oxide inorganic nanoparticles in bacteria and aquatic microalgae: State of nanoparticles on lettuce (Lactuca sativa L). growth and soil bacte-   the art and knowledge gaps. Nanotoxicology, 8(6): 605–630 rial  community.  Environmental  Science  and  Pollution  Research Wahid  M  H,  Eroglu  E,  Chen  X,  Smith  S  M,  Raston  C  L  (2013).  International, 25(6): 6026–6035 Entrapment  of  Chlorella vulgaris  cells  within  graphene  oxide Yan Z C J, Xiao A, Shu J, Chen J (2015). Effects of representative   layers. RSC Advances, 3(22): 8180–8183 quantum  dots  on  microorganisms  and  phytoplankton:  A  compa- Wang P, Zhao L, Huang Y, Qian W, Zhu X, Wang Z, Cai Z (2021a).  rative study. RSC Advances, 5(129): 106406–106412 Combined  toxicity  of  nano-TiO   and  Cd2+  to  Scenedesmus Yang X Y, He Q, Guo F C, Liu X B, Chen Y (2021). Translocation and obliquus:  Effects  at  different  concentration  ratios.  Journal  of biotoxicity  of  metal  (oxide)  nanoparticles  in  the  wetland-plant   Hazardous Materials, 418: 126354 system. Frontiers of Environmental Science & Engineering, 15(6): Wang S, Wang Z, Chen M, Fang H, Wang D (2017). Co-exposure of  138 freshwater microalgae to tetrabromobisphenol A and sulfadiazine: Yap J K, Sankaran R, Chew K W, Halimatul Munawaroh H S, Ho S H, Oxidative stress biomarker responses and joint toxicity prediction. Rajesh Banu J, Show P L (2021). Advancement of green techno- Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 99(4): logies:  A  comprehensive  review  on  the  potential  application  of   438–444  microalgae biomass. Chemosphere, 281: 130886 Wang X, Zhang J, Sun W, Yang W, Cao J, Li Q, Peng Y, Shang J K Yue Y, Li X, Sigg L, Suter M J F, Pillai S, Behar R, Schirmer K (2015). Anti-algal activity of palladium oxide-modified nitrogen- (2017). Interaction of silver nanoparticles with algae and fish cells: doped titanium oxide photocatalyst on Anabaena sp. PCC 7120 and  A side by side comparison. Journal of Nanobiotechnol, 15: 16 its photocatalytic degradation on Microcystin LR under visible light Zhang C, Chen X, Tan L, Wang J (2018a). Combined toxicities of   illumination. Chemical Engineering Journal, 264: 437–444 copper nanoparticles with carbon nanotubes on marine microalgae Wang Z, Li J, Zhao J, Xing B (2011). Toxicity and internalization of Skeletonema costatum.  Environmental  Science  and  Pollution CuO nanoparticles to prokaryotic alga  Microcystis aeruginosa as  Research International, 25(13): 13127–13133 16 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 Zhang C, Wang J, Tan L, Chen X (2016a). Toxic effects of nano-ZnO and related metabolic mechanism of promoted rice (Oryza sativa L). on  marine  microalgae  Skeletonema costatum:  Attention  to  the growth by TiO  nanoparticles. Frontiers of Environmental Science accumulation of intracellular Zn. Aquatic Toxicology (Amsterdam,  & Engineering, 14(6): 103   Netherlands), : 158–164 Zhao C M, Wang W X (2010). Biokinetic uptake and efflux of silver Zhang L Q, Lei C, Yang K, White J C, Lin D H (2018b). Cellular nanoparticles  in  Daphnia magna.  Environmental  Science  & response of  Chlorella pyrenoidosa to oxidized multi-walled carbon  Technology, 44(19): 7699–7704   nanotubes. Environmental Science. Nano, 5(10): 2415–2425 Zhao J, Cao X, Liu X, Wang Z, Zhang C, White J C, Xing B (2016). Zhang Q, Hu J, Lee D J (2016b). Biogas from anaerobic digestion Interactions  of  CuO  nanoparticles  with  the  algae  Chlorella   processes: Research updates. Renewable Energy, 98: 108–119 pyrenoidosa:  Adhesion,  uptake,  and  toxicity.  Nanotoxicology, Zhang W X, Elliott D W (2006). Applications of iron nanoparticles for  10(9): 1297–1305 groundwater remediation. Hoboken: Wiley Subscription Services, Zhao  J,  Cao  X,  Wang  Z,  Dai  Y,  Xing  B  (2017).  Mechanistic   Inc., 16(2): 7–21 understanding toward the toxicity of graphene-family materials to Zhang Y D, Liu N, Wang W, Sun J T, Zhu L Z (2020). Photosynthesis freshwater algae. Water Research, 111: 18–27 http://www.deepdyve.com/assets/images/DeepDyve-Logo-lg.png Frontiers of Environmental Science & Engineering Springer Journals

Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications

Download PDF
16 pages

Loading next page...
 
/lp/springer-journals/effects-of-manufactured-nanomaterials-on-algae-implications-and-e4whJRsa34

References (164)

Publisher
Springer Journals
Copyright
Copyright © The Author(s) 2022
ISSN
2095-2201
eISSN
2095-221X
DOI
10.1007/s11783-022-1554-3
Publisher site
See Article on Publisher Site

Abstract

Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 https://doi.org/10.1007/s11783-022-1554-3 REVIEW ARTICLE Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications Yuxiong Huang1,#, Manyu Gao1,#, Wenjing Wang1, Ziyi Liu1, Wei Qian1, Ciara Chun Chen1, Xiaoshan Zhu ( )1,2, Zhonghua Cai1 1 Shenzhen International Graduate School, Tsinghua University, Shenzhen 518055, China 2 Southern Laboratory of Ocean Science and Engineering (Guangdong, Zhuhai), Zhuhai 519000, China         H I G H L I G H T S G R A P H I C   A B S T R A C T ●  Summary of positive and negative effects of MNMs on algae. ●  MNMs adversely affect algal gene expression, metabolite, and growth. ●  MNMs  induce  oxidative  stress,  mechanical damage and light-shielding effects on algae. ●  MNMs  can  promote  production  of  bioactive substances and environmental remediation. A R T I C L E   I N F O Article history: Received 8 December 2021 Revised 23 December 2021 Accepted 29 December 2021 Available online 3 March 2022 A B S T R A C T Keywords: The wide application of manufactured nanomaterials (MNMs) has resulted in the inevitable release of MNMs  into  the  aquatic  environment  along  their  life  cycle.  As  the  primary  producer  in  aquatic Manufactured nanomaterials ecosystems, algae play a critical role in maintaining the balance of ecosystems’ energy flow, material Algae circulation and information transmission. Thus, thoroughly understanding the biological effects of Mechanisms MNMs on algae as well as the underlying mechanisms is of vital importance. We conducted a Effects comprehensive review on both positive and negative effects of MNMs on algae and thoroughly Implications discussed the underlying mechanisms. In general, exposure to MNMs may adversely affect algae’s Applications gene  expression,  metabolites,  photosynthesis,  nitrogen  fixation  and  growth  rate.  The  major mechanisms of MNMs-induced inhibition are attributed to oxidative stress, mechanical damages, released metal ions and light-shielding effects. Meanwhile, the rational application of MNMs-algae interactions would promote valuable bioactive substances production as well as control biological and chemical pollutants. Our review could provide a better understanding of the biological effects of MNMs on algae and narrow the knowledge gaps on the underlying mechanisms. It would shed light on the investigation of environmental implications and applications of MNMs-algae interactions and meet the increasing demand for sustainable nanotechnology development.  The  Author(s)  2022.  This  article  is  published  with  open  access  at  link.springer.com  and journal.hep.com.cn      1    Introduction ✉ Corresponding author E-mail: zhu.xiaoshan@sz.tsinghua.edu.cn Manufactured nanomaterials (MNMs) refer to materials # These authors contributed equally to this work. with a critical dimension of less than 100 nm on at least 2 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 one geometric surface and high homogeneity, particularly effects may exhibit beneficial applications (e.g., hazard manufactured products for application purposes, which remediation (Guleri et al., 2020; Mohsenpour et al., 2021)), are  different  from  natural  nanomaterials  (e.g.,  protein biomass production (Kartik et al., 2021), which has been molecules,  viral  particles,  raw  magnetite  and  ultrafine overlooked  in  the  previous  reviews.  Therefore,  the particles)  (Lopez-Alonso et al., 2020).  Based  on  the current  review  aims  to  provide  a  full  picture  of  the composition, MNMs can be divided into carbonaceous biological  effects  of  MNMs  on  algae,  including  both MNMs,  metal/metal  oxide  MNMs,  quantum  dots  and negative  implications  and  positive  applications,  which organic  polymers  (Haque  and  Ward,  2018).  MNMs would provide a better understanding of mechanisms of display unique physical and chemical properties at the MNMs’ biological effects and help to meet the increasing nanoscale,  such  as  high  surface  area,  nanoscale  size demand    in the sustainable development of nanotechnology. effects  and  quantum  effects,  etc.  Given  these  unique properties,  nanomaterials  have  been  widely  used  in diverse  applications,  including  agriculture,  electronics, 2    Effects of MNMs on algae aerogels, aerospace, automotive, medicine, cosmetics and MNMs  would  induce  adverse  biological  effects  onto textiles (Zhang et al., 2020; Jiang et al., 2022). MNMs are algae,  affecting  algae’s  gene  expression,  metabolism, estimated  to  be  components  of  more  than  2,000 photosynthesis, nitrogen fixation, and growth.   commercial  products,  and  this  number  is  expected  to grow significantly in the forthcoming years (Wang et al., 2.1    MNMs affect algae’s gene expression 2021a). However, during the production, transportation, use and disposal of these products, MNMs are inevitably MNMs  induce  biological  effects  onto  algae’s  gene released into the environment (Keller et al., 2013). expression,  particularly,  the  gene  expression  related  to The aquatic environment is the ultimate destination of antioxidant  synthesis,  lipid  synthesis,  cell  division  and almost  all  pollutants,  including  MNMs  (Zhang et al., photosynthesis (Fig. 1). Middepogu et al. reported that 2018a).  MNMs  can  enter  the  aquatic  environment nano-TiO  disrupted material and energy metabolisms in through  industrial  wastewater,  domestic  sewage,  and algal photosynthesis at the molecular level (Middepogu coastal recreation actives (e.g., swimming, diving) (Cede- et al., 2018).  The  expression  of  genes  related  to  lipid rvall et al., 2012; Yue et al., 2017; Huang et al., 2021). In synthesis (gdat), carbohydrate synthesis (cah2) and cell addition, MNMs are widely used to treat groundwater and division (tdsH) were all down-regulated, indicating that other water bodies, which would be inevitably left in the nano-TiO  suppressed the lipid and carbohydrate biosyn- water environment (Zhang and Elliott, 2006; Yang et al., thesis  and  cell  division  at  the  gene  expression  level. 2021). Taking the global production of about 309000 tons Similar  results  were  reported  in  the  Chlorella pyreno- of MNMs in 2010 as an example, it is estimated that idosa’s gene expression change to oxidized multi-walled 0.4%–7% of the nano-products eventually enter the water carbon  nanotubes  (o-MWCNTs),  as  remarkable  down- environment (Keller et al., 2013). The risk of MNMs to regulated were observed on the algal carbon fixation and the  aquatic  ecosystem  has  been  an  increasing  concern photosynthesis-related  genes  (e.g.,  CAH2  and  rbcL) (Haque and Ward, 2018). (Zhang et al., 2018b). Algae is the primary producer in aquatic ecosystems, as Furthermore, advances in “omics” technologies (e.g., it  could  produce  oxygen  for  aquatic  organisms  via transcriptomics, proteomics and metabolomics) facilitate photosynthesis. In addition, algae are the key fundame- the comprehensive analysis of stressor effects at subce- ntal part of the food chain as they would generate organic llular levels (Lauritano et al., 2019; Balbi et al., 2021). carbon and biomass to supply as food sources for the Particularly, transcriptomics and proteomics could pro- aquatic  ecosystems.  Thus,  the  change  of  algal  species vide  a  better  understanding  of  the  stress  effects  and composition  and  community  structure  would  directly mechanisms of toxic action by analyzing the expression affect  the  aquatic  ecosystems’  energy  flow,  material of genes and proteins within an organism. Pillai et al. circulation and information transmission, which plays an investigated the effects of nano-Ag onto Chlamydomonas essential  role  in  maintaining  the  balance  of  aquatic reinhardtii  at  the  transcriptome  and  proteome  levels, ecosystems  (Rai et al., 2016;  Li et al., 2020b;  Grigoriev revealing  an  oxidative  stress  response  at  subcellular et al., 2021).  Numerous  studies  have  demonstrated  that levels, even though no lipid peroxidation was observed at the exposure of MNMs induces adverse biological effects the biochemical level (Pillai et al., 2014). onto  algae,  which  may  further  affect  algae’s  gene   expression, metabolism, photosynthesis, nitrogen fixation, and growth (Chen et al., 2019). Hence, investigations into 2.2    MNMs affect algae’s metabolism the MNMs’ effects on algae as well as the underlying mechanisms are critical in the ecological risk evaluation As shown in Fig. 1, MNMs would affect the metabolic of MNMs. On the other hand, the biological interaction processes  of  algal  cells  by  causing  oxidative  stress  in between MNMs and algae as well as the consequential algae,  affecting  the  activity  of  enzymes  involved  in Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 3 Fig. 1    MNMs affect algae’s gene expression and metabolism. metabolic processes, or affecting the expression of related can inhibit photosynthesis of algae by reducing chlorophyll genes, which would further induce the changes in levels content or affecting photoelectron transfer (Saison et al., or  concentrations  of  macromolecules  and  metabolites 2010;  Wei et al., 2010a;  Sadiq et al., 2011a;  Oukarroum (e.g., lipids, fatty acids, carotenoids, amino acids, polysa- et al., 2012; Pillai et al., 2014). Saison et al. investigated ccharides) as well as the ratio of carbon, nitrogen and the  change  of  Chlamydomonas reinhardtii’s  PSII  after phosphorous in algal cells (Manier et al., 2013; Cherchi exposure to nano-CuO, and reported that both the content of  chlorophyll  and  PSII  electron  transport  rate et al., 2015;  Li et al., 2015a;  Praveenkumar et al., 2015; significantly decreased, indicating strong inhibition of the Rhiem et al., 2015;  Li et al., 2016;  Zhang et al., 2016b). PSII  photochemistry  (Saison et al., 2010).  Likewise,  it Cherchi et al. reported changes in  Cyanobacteria Anaba- was reported that contents of chlorophyll decreased in ena’s intracellular C:N, C:P and N:P stoichiometries after Haematococcus pluvialis after the exposure to nano-Cu exposure  to  nano-TiO   at  varying  dose  concentrations (Babazadeh et al., 2021). (0–1 mg/L) and exposure duration (96 h–21 d) (Cherchi Though most studies have demonstrated that MNMs et al., 2015). Notably, the relative ratio of amide II, lipids, could  inhibit  the  photosynthesis  of  algae,  there  are nucleic acids and carbohydrates to the cellular protein exceptions.  Some  studies  have  found  that  MNMs  can content (quantified as amide I stretch) changed signifi- enhance photosynthetic performance of microalgae (Rodea- cantly within the initial 96 h exposure. Palomares et al., 2012;  Serag et al., 2013;  Giraldo et al., Similar to transcriptome and proteomics, metabolomics 2014; Xu et al., 2018). Rodea-Palomares et al. reported is also helpful to evaluate the effects of nanomaterials on that low concentrations (0.01–0.1 mg/L) of nano-CeO algae  at  the  molecular  level,  and  has  been  gradually increased  the  photosynthetic  electron  transport  and applied in the field of ecotoxicology (Huang et al., 2018; chlorophyll a content in the freshwater alga  Pseudoki- Huang et al., 2019;  Grigoriev et al., 2021).  Taylor  et  al. rchneriella subcapitata  (Rodea-Palomares et al., 2012). investigated the potential toxicity of tightly constrained Similarly, carbon nanotubes (CNTs) exhibited high effi- nano-CeO  to the unicellular green algae by using the ciency  in  light  energy  capture,  owing  to  the  broader metabolomics  approach  (Taylor et al., 2016).  According absorption spectrum than the chloroplast antenna pigm- to  principal  components  analysis  (PCA)  of  the  mass ents (Hagen and Hertel, 2003). It has been reported that CNTs  could  promote  photosynthetic  electron  transport spectrometry-based  metabolomics  data,  there  was  a both ex vivo and in vivo (Lambreva et al., 2015) and incre- significant  perturbation  of  metabolic  function  within ase  photosynthetic  activity  (Giraldo et al., 2014).  The the  algal  cells  when  exposed  to  nano-CeO   at  supra- underlying mechanisms of MNMs’ positive effects on the environmental concentrations.   photosynthetic activity might attribute to their widened spectral  region  for  energy  capturing  (Lambreva et al., 2.3    MNMs affect algae’s photosynthesis and nitrogen 2015) and higher chlorophyll content under the MNMs- fixation induced  stress  (Chen and Smith, 2012).  However,  the presence of MNMs even at low concentrations ( < 0.1 mg/L) Photosynthesis  activity  is  an  important  indicator  for would induce oxidative stress to algal organisms (Rodea- evaluating  the  MNMs’  effects  on  algae.  Chlorophyll Palomares et al., 2012), which would further cause lipid content, the maximal electron transport rate (ETR ) and peroxidation  and  cell  death.  In  addition,  to  long-term max primary light energy conversion efficiency of photosy- effect of algae exposed to MNMs should be thoroughly stem II (PSII) have been widely used as indicators of the studied to maximize the positive contribution of MNMs external stressor’s effects on the algal photosystem (Pillai to algal photosynthetic performance and biomass accu- et al., 2014; Masojidek et al., 2021). Several studies have mulation (Giraldo et al., 2014). shown that a higher concentration of MNMs ( > 10 mg/L) In addition to affecting photosynthesis, MNMs would 4 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 affect the algal nitrogen fixation ability (Cherchi and Gu, C  fullerene, which was only 70.2% when exposed to 40 mg/L C  fullerene (Kubatova et al., 2013). 2010; Kumar et al., 2016). After exposure to nano-TiO , On the other hand, the exposure to low concentrations both  the  occurrence  and  intracellular  levels  of  the of MNMs may promote the growth of algae (Sohn et al., nitrogen-rich  cyanophycin  grana  proteins  (CGPs)  in 2015; Tyne et al., 2015; Chen et al., 2019; Vargas-Estrada cyanobacteria  Anabaena variabilis  increased  with  the et al., 2020). For instance, Sohn et al. reported that the increasing concentration and time of nano-TiO  exposure, biomass of  Raphidocelis subcapitata was elevated 1.47 indicating  inhabitation  in  nitrogen  fixation  activity times after 72-hour exposure of 12 mg/L single-walled (Cherchi and Gu, 2010).  Likewise,  it  was  reported  that carbon  nanotubes  (SWCNTs),  which  was  attributed  to nano-hexaconazole,  a  nanoscale  polymer  carrier  for hormesis (Sohn et al., 2015). pesticides, caused inhibition in blue-green algae’s activity   of  nitrogen  assimilating  enzymes  (Kumar et al., 2016). On the other hand, the biological effects of MNMs to algae also vary under different nitrogen conditions. For 3    Mechanisms of MNMs’ effect on algae example, the exposure to nano-TiO  under replete nitro- gen conditions would decrease the growth and biomass of MNMs  affect  algae  mainly  by  inducing  mechanical Chlorella vulgaris,  while  the  exposure  to  nano-TiO damage and light-shielding effects in algae as well as under limited nitrogen would lead to a more severe drop releasing metal ions in water, and which could directly or of  the  algal  growth  and  biomass  (Dauda et al., 2017). indirectly induce oxidative stress in algae.   MNMs would induce negative effects on algal nutrient cycling and nitrogen fixation, which deserves more in- 3.1    Mechanical damage depth investigation.   Owing to MNMs’ high surface/interface potential, strong 2.4    MNMs affect algae’s growth interaction between MNMs and algal cells (e.g., MNMs being adsorbed on the surface of algal cells, encapsulated As discussed above, the exposure to MNMs would affect algal  cells)  would  induce  mechanical  damages  (e.g., algae’s gene expression, metabolism, photosynthesis, and MNMs penetrate algal cells with a sharp edge and corner) nitrogen  fixation,  which  would  eventually  affect  the (Chen et al., 2015; Zhang et al., 2016a; Zhao et al., 2017; growth  of  algal  cells  (Wang et al., 2011;  Hazani et al., Middepogu et al., 2018).  Two-dimension  MNMs,  for 2013; Nogueira et al., 2015; Sohn et al., 2015). We have example, reduced graphene oxide (rGO) and multi-layer summarized  the  adverse  effects  and  mechanisms  of graphene  (MG)  were  reported  to  destroy  membrane MNMs on algae in Table 1. Generally, the inhibition of integrity  of  Chlorella pyrenoidosa,  due  to  the  direct algae  growth  by  MNMs  is  usually  evaluated  by  the median effective concentration (EC ), which may vary contact of the edges of rGO and MG with algal cells significantly  with  the  MNMs  type,  exposure  time  or (Zhao et al., 2017). concentration,  testing  organisms,  and  algae  age.  For Moreover, MNMs were reported to enter the algal cells instance,  the  EC   of  metal  quantum  dots  (QDs)  was and destroy the subcellular structure (Dalai et al., 2013; significantly higher than that of carbon QDs on Chlorella Manier et al., 2013;  Li et al., 2015a;  Zhang et al., 2016a; pyrenoidosa (Xiao et al., 2016). Besides,  EC  of MNMs Wang et al., 2021b). Iswarya et al. assessed the damage on “mid-age” algae is usually lower than that of “young” of  anatase  and  rutile  nano-TiO   to  the  membrane  and and  “old”  algae  (Metzler et al., 2011).  Metzler  et  al. subcellular structures of  Chlorella vulgaris, and sugge- studied the effect of nano-TiO  on  Pseudokirchneriella sted that anatase nano-TiO  would damage algal cells’ subcapitata and reported that as the algal age increased, there was an increase in EC  from that in 3–5 d algae to nucleus and cell membrane while rutile nano-TiO  would 8-d  algae,  but  a  decrease  of  EC   in  12–14  d  algae cause chloroplast and internal organelle damages (Iswarya (Metzler et al., 2011). Moreover,  EC  usually increases et al., 2015).  However,  it  is  not  always  the  case  that with  exposure  time.  For  example,  EC   of  nano-TiO MNMs  would  enter  the  algal  cells,  for  instance,  QDs 50 2 inhibiting Chlamydomonas reinhardtii growth was 10 and were observed adsorbed on the surface of Phaeodactylum 100  mg/L  for  3-d  and  10-d  exposure,  respectively tricornutum  and  Dunaliella salinaonly,  while  no  QDs (Gunawan et al., 2013). were observed inside the algal cells (Morelli et al., 2013).   In general, the higher exposure concentration of MNMs would induce stronger inhibition of algae growth (Schwab 3.2    MNMs induced light-shielding effect et al., 2011; Sohn et al., 2015). Wei (Wei et al., 2014) et al. reported  that  the  growth  inhibition  of  Scenedesmus The  interactions  between  MNMs  and  algal  cells  (e.g., obliquus  were  6.27%,  11.2%,  and  20.7%  after  96-h heteroaggregation) may result in the attachment to the exposure of 50, 100, 200 mg/L nano-SiO . Meanwhile, surface of the algal cells to absorb or block part of the low-dosage  MNMs  exposure  may  also  suppress  algae light, inducing a light-shielding effect. The light-shielding growth, for example, the growth of Chlorella kessleri was hindered by up to 91.9% after the exposure to 26.7 mg/L effect of MNMs would further affect the photosynthesis Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 5     Table 1    Adverse effects and mechanisms of MNMs on algae EC MNMs type MNMs Particle size Dosage Algae species Effects Mechanisms References Carbonaceous Graphene oxide N/A 0.5, 2, 5, 10, 20, 50, Raphidocelis subcapitata Growth inhibition Oxidative 96 h – EC  = 20 mg/L Nogueira et al., MNMs (GO) 70, 100 mg/L damage; shading 2015 effects;  mechanical damage GO 3.5 nm 0.5, 2, 5, 10, 20, 50, Raphidocelis subcapitata Growth inhibition Oxidative N/A Nogueira et al., 70, 100 mg/L damage; shading 2015 effects; mechanical damage GO 5 nm N/A Chlorella vulgaris Cell division N/A N/A Wahid et al., inhibition 2013 Graphene N/A 50 mg/L Chlorella pyrenoidosa Growth inhibition Shading effects; 96 h – EC  = 37.3 mg/L Zhao et al.,  mechanical damage (GO)/34.0 mg/L (rGO)/ 2017 62.2 mg/L(MG) Carbon nanotubes N/A 1–50 mg/L Chlorella vulgaris Growth inhibition;  Shading effects; the 96 h – EC  = 1.8 mg/L Schwab et al., (CNTs) normal agglomeration of (well dispersed suspensions)/ 2011 photosynthetic algal cells 24 mg/L activity (agglomerated suspensions) CNTs N/A 1–50 mg/L Pseudokirchneriella Growth Shading effects; the 96 h – EC  = 20 mg/L Schwab et al., subcapitata inhibition; normal agglomeration of (well dispersed suspensions)/ 2011 photosynthetic algal cells 36 mg/L activity (agglomerated suspensions) CNTs 4 nm inner 0.85±0.12 mg CNTs/g Pseudokirchneriella Biochemical Mechanical damage N/A Glomstad et al., and 5–20 nm algae dry weight subcapitata composition and internalization 2016 outer diameter alteration Single-walled Length: ~20μm, 12–46.1 mg/L Chlorella vulgaris Growth inhibition N/A 72 h – EC  = 30.96 mg/L Sohn et al., carbon nanotubes diameter:1– 2015 (SWCNTs) Length: ~20 μm, 15–42.8 mg/L Raphidocelis subcapitata Growth inhibition N/A 72 h – EC  = 29.99 mg/L Sohn et al., diameter:1–1.2 nm 2015 Multi-walled 20–30 μm 0.1, 0.5, 1, 2.5, 5, 10 mg/L Dunaliella tertiolecta Growth inhibition N/A 96 h – EC  = Wei et al., carbon nanotubes (0.82±0.02) mg/L 2010 (MWCNTs) CNT (DWCNTs 1–100 μm 0.1, 1, 10 and 50 mg/L Nitzchia palea Proteins/carbohydrat N/A 48 h – EC  = 7.5 mg/L Verneuil et al., 80%, SWCNTs es ratio 2015 15%, and MWCNTs increase; growth 5%) inhibition 6 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 (Continued) EC MNMs type MNMs Particle size Dosage Algae species Effects Mechanisms References Metal/Metal Nano-Au 633 nm 0.005125, 0.01025, Desmodesmus subspicatus Growth inhibition N/A 72 h – EC  = 0.028 mg/L DĚDkovÁ et al., Oxide MNMs 0.0205,0.041, 2014 0.082 mg/L Nano-Au 633 nm 0.005125, 0.01025, Selenastrum bibraianum Growth inhibition N/A 72 h – EC  = 0.014 mg/L DĚDkovÁ et al., 0.0205,0.041, 2014 0.082 mg/L Nano-Ag 50 nm 10, 50, 100, 200 mg/L Chlorella vulgaris Cell stability Oxidative damage N/A Hazani et al., decreased 2013 Nano-Au 10, 20,40, 60 5–8 mg/L Pseudokirchneriella Growth inhibition N/A 72 h – EC  = 0.72 mg/L Angela et al., and 80 nm subcapitata (average) 2014 Nano-Au N/A 10, 100, 200, 500 nM Chlamydomonas reinhardtii ATP and Oxidative damage N/A Pillai et al., photosynthesis 2014 plummeting Nano-Au 50 nm 0–10 mg/L Chlorella vulgaris Chlorophyll content Oxidative damage N/A Oukarroum et al., decrease; growth 2012 inhibition (viable algal cells decrease)lipids peroxidation Nano-Au 20, 40, 100 nm 0.05–20 μM. Thalassiosira pseudonana Growth inhibition Releasing metal ions N/A Burchardt et al., Nano-Au 20, 40, 100 nm 0.05–20 μM. Synechococcus sp. Growth inhibition Releasing metal ions N/A Burchardt et al., Nano-CuO N/A 0.1, 0.5, 0.8, Microcystis aeruginosa DNA damage Mechanical damage 72 h – EC  = 0.47 mg/L Angela et al., 1, 2 mg/L and internalization; 2014 oxidative damage Nano-TiO 935±33 (s) nm 0, 0.2, 2, 10, 50, Pseudokirchneriella Growth inhibition N/A 96 h – EC  = 8.7 mg/L Wang et al., 2 50 and 250 mg/L subcapitata (with a UV filter)/ 2011 6.3 mg/L (with 3 h pre-exposure to UV) Nano-TiO 10 nm (primary size) 0–500 mg/L Anabaena variabilis Growth N/A 96 h – EC  = 0.62 mg/L Cherchi and Gu, 2 50 /192±0.8 nm inhibition; nitrogen 2010 (NM aggregates) fixation activity inhibition Nano-TiO 4–30nm 0, 10, 30, 100, 250,500, Pseudokirchneriella Growth inhibition Surface coverage; 96 h – EC  = 113±18 mg/L Metzler et al., 2 50 600, and 1000 mg/L subcapitata oxidative damage 2011 Nano-TiO 5–10 nm 0, 5, 10, 20, and 30 mg/L Karenia brevis Growth Oxidative 72 h – EC  = 10.69 mg/L Li et al., 2015 2 50 inhibition; cell damage; mechanical membrane destroyed damage Nano-TiO 5–10 nm 0, 5, 10, 20, and 30 mg/L Skeletonema costatum Growth Oxidative damage 72 h – EC  = 7.37 mg/L Li et al., 2015 2 50 inhibition; MDA contents increase Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 7 (Continued) EC MNMs type MNMs Particle size Dosage Algae species Effects Mechanisms References Quantum Dots Carbon QDs <10 nm 0, 5, 10, 50, 100, Microcystis aeruginosa Growth inhibition N/A N/A Yan, 2015 (QDs) (PEG  -CQDs, and500 mg/L CA-CQDs, and Gly- CQDs) CdSe QDs 3.2 nm Short-term exposure Phaeodactylum tricornutum Growth Oxidative damage N/A Morelli et al., experiments: 20–320 inhibition; SOD and 2012 nM.Long-term exposure CAT activities were experiments: 0.04–1.0 nM increased; ascorbate peroxidase (APX) and glutathione reductase (GR) activities were not significantly affected CdTe-QDs <10 nm 0, 5, 10, 50, 100, Microcystis aeruginosa Growth inhibition; N/A N/A Yan, 2015 and 500 mg/L chlorophyll-a accumulation inhibition CQDs (N, S doped – 0, 1, 5, 10, 50, Chlorellapyrenoidosa Growth Oxidative damage 96 h – EC  = 38.56, Xiao et al., 2016 CQDs, N doped 100 mg/L,0, 5, 10, inhibition; Chla 185.83, 232.47 mg/L, CQDs, no doped 50, 100, 500 mg/L, contents and protein respectively CQDs) 0, 5, 10, 50, 100, contents were 500 mg/L, respectively decreased; SOD activity and MDA contents were increased Metal QDs (CdTe – 0, 0.01, 0.02, 0.1, Chlorellapyrenoidosa Growth Oxidative damage 96 h – EC  = 0.015, Xiao et al., 2016 QDs, CdS QDs, 0.2, 1 mg/L, 0, 0.75, 1.5, inhibition; Chla 4.88, 459.5 mg/L, CuInS  /ZnS QDs) 7.5, contents and protein respectively 15, 75mg/L, 0, 10, contents were 20, 100, 200, 1000 mg/L, decreased; SOD respectively activity and MDA contents were increased Note: N/A refers to data not provided in the original report.   8 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 of algae, which directly or indirectly affects the growth may contribute to the algal growth inhibition (Ji et al., 2011). Thus, the MNMs released metal ions should not be and reproduction of algae (Schwab et al., 2011; Hazeem considered as the sole reason for MNMs’ negative effects et al., 2020; Thiagarajan et al., 2021; Wang et al., 2021b). to algae, while the “nano-effect” of MNMs (e.g., light- Sadiq et al. reported that the existence of nano-Al O  had 2 3 shielding effect, mechanical damage) might be dominant a certain light-shielding effect on  Scenedesmus sp. and contributors (   Chen et al., 2019). Chlorella sp., inhibiting the synthesis of photosynthetic pigments and thus suppressing algae growth (Sadiq et al., 3.4    MNMs induced ROS generation 2011b). Similarly, graphene oxide (GO) was reported to exhibit  a  light-shielding  effect  onto  Chlorella vulgaris Oxidative stress has been widely considered as one of the (Zhao et al., 2016), while CNT was also demonstrated to dominant mechanisms in the toxic effect of MNMs on inhibit the growth of  Chlorella vulgaris due to the light- algae (Xiao et al., 2016; Santschi et al., 2017; Chen et al., shielding effect (Schwab et al., 2011). 2019). MNMs have unique physicochemical properties However, there have been debates on the role of the (e.g.,  photocatalytic,  oxidative  capability),  which  may light-shielding effect in MNMs induced toxicity (Saison trigger reactive oxygen species (ROS) formation in algal et al., 2010;  Wang et al., 2011).  Aruoja  et  al.  found  no cells via direct and indirect chemical reactions (Ouabadi significant growth inhibition  when  using  nano-TiO  to et al., 2013; von Moos and Slaveykova, 2014). block the light source (Aruoja et al., 2009). Likewise, the Generally, the intracellular ROS could be generated via light-shielding  effect  was  not  observed  in  the  toxicity directly contact-mediated approach, or indirectly through study of nano-TiO  on  Scenedesmus obliquus (Li et al., dissolved ions. The direct MNMs-mitochondria contacts 2020a). The MNMs induced shading effects may depend could  compromise  the  organelle  membrane  integrity, on the properties of MNMs, for example, the black flake- which would release of Ca2+ ions from interior stores and like MNMs (e.g., GO) may have a stronger light-shielding further  activate  the  ROS-generating  Ca2+/calmodulin- effect.   dependent enzymes (Santschi et al., 2017). Additional dir- ect pathways may associate with the interactions between 3.3    MNMs released metal ions MNMs  and  membrane-bound  enzymes  to  trigger  ROS formation (Navarro et al., 2008). Meanwhile, the indirect Metal-containing MNMs, especially nano-Ag, nano-ZnO, pathways are involved in the interactions between algae nano-PbS,  nano-Cu O,  etc.,  would  gradually  release and  leached  MNM  constituents  such  as  metals  and metal ions along the environmental process (Gunasekaran organics, which further engage in redox cycling that yield et al., 2020; Ahmed et al., 2021; Kong et al., 2021; Xiong ROS (e.g., H O , O2−·, OH·) production (Ouabadi et al., 2 2 et al., 2021b), which may also induce biological effects to 2013). Studies have revealed that the amount of MNMs algae. Particularly, some researchers suggested that the generated  ROS  exhibited  linear  correlations  with  their toxicity  to  biological  organisms  (Li et al., 2012).  For toxicity  of  MNMs  to  algae  is  dominated  by  MNMs- example, the exposure of nano-Ag had increased the ROS induce dissolved metal ions (Franklin et al., 2007; Wong generation in  Chlorella vulgaris, and resulted in stronger et al., 2010). Franklin et al. reported that the toxicity of toxic effects (Hazeem et al., 2019). The exceeded intrace- nano-ZnO to  Pseudokirchneriella subcapitata was stati- llular  ROS  would  engage  in  unrestricted  oxidation  of stically similar to that of ZnCl , suggesting Zn2+ released biological molecules and cellular components (e.g., lipid by the dissolution of nano-ZnO lead to the major toxic peroxidation), and eventually result in losing cell function effect (Franklin et al., 2007). Likewise, Li et al. reported and apoptosis (Rocha et al., 2015; Glomstad et al., 2016; less toxicity on alga  Euglena gracilis exposed to nano- Liu et al., 2018   ). Ag,  compared  to  AgNO   (Li et al., 2015b).  The  prote- inaceous  pellicle  of  algae  could  effectively  inhibit  the uptake of MNMs, while the dissolved ions could mitigate 4    Implications and applications of MNMs’ into  algal  cells  and  induce  biological  effects  (e.g., on algae suppress the photosynthetic yield). On the contrary, compared to the released metal ions, The effects of MNMs on algae could be either positive or some researchers considered the role of MNMs is more negative,  as  posing  ecological  risks  (e.g.,  intracellular critical  in  causing  the  biological  effects  onto  algae biochemical composition change, metabolism alteration, (Navarro et al., 2008; Manzo et al., 2013). Manzo et al. nitrogen-fixation inhibition, photosynthesis suppression, reported that nano-ZnO induced significantly higher than growth reduction) and potential applications (e.g., enha- that of bulk ZnO, though similar amount of Zn2+ was nced production of valuable bioactive substances, control detected in both exposures, demonstrating the critical role of biological and chemical pollutants).   of MNMs in the toxicity effect on algae (Manzo et al., 2013). Similarly, it’s reported that nano-ZnO exhibited 4.1    Implications of MNMs on algae higher toxicity to green algae  Chlorella sp compared to the bulk-ZnO and Zn2+, which was attributed to the fact that nano-ZnO entrapped and wrapped the algal cells and As  discussed  above,  MNMs  would  induce  manifold Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 9 biological effects on algae, including intracellular bioche- acids, halogenated compounds) through different meta- mical composition change, metabolism alteration, nitro- bolic pathways (Almendinger et al., 2021), which also gen-fixation inhibition, photosynthesis suppression, and serves as the adaption to the environmental change. As growth  reduction.  Due  to  the  long-term  exposure  of discussed above, the exposure of MNMs would alter the MNMs  at  environmentally  relevant  concentrations,  the metabolism of algae, which may tune certain metabolic alteration of algae’s photosynthesis, nitrogen fixation and pathways to enhance the production of valuable bioactive the ratio of C, N, P may further influence the general substances. As a high-value antioxidant, astaxanthin (AXT) biogeochemical  processes  (e.g.,  carbon  and  nitrogen has been widely used in cosmetics, health care products, cycling)  (Cherchi and Gu, 2010;  Cherchi et al., 2015). medical and other industries (Du et al., 2021). AXT could Furthermore, MNMs-engaged biomass change of algae be produced by  Haematococcus pluvialis, however, the would break the balance of interspecies equilibriums and yield is very limited. Recently, nano-Au was innovatively community dynamics in aquatic ecosystems (Oukarroum used  to  stimulate  Haematococcus pluvialis  to  produce et al., 2012; Cherchi et al., 2015). AXT at a single cell level, providing a successful MNMs- On the other hand, as the major primary producers in enhanced biorefinery process (Praveenkumar et al., 2015). aquatic ecosystems, algae may promote the bioaccumu- On  the  other  hand,  algae  is  considered  as  a  unique lation of MNMs via the food chain due to the algae- feedstock  to  produce  biofuel  (Saber et al., 2016;  Yap MNMs  interaction  (e.g.,  adsorption,  internalization) (Rhiem et al., 2015; Xin et al., 2021). It has been proved et al., 2021), while the efficiency and cost-reduction of that MNMs can be transferred from low to high trophic the cultivation and harvesting steps remain key obstacles levels along the food chain, and further accumulated in (Jones and Mayfieldt, 2012; Kim et al., 2013; Fazal et al., high trophic organisms (Zhao and Wang, 2010; Campos 2021). Due to the MNMs-algae interactions, the biofuel et al., 2013;  Bhuvaneshwari et al., 2018).  For  example, production  could  be  promoted  via  the  induction  of Bouldin et al. fed  Ceriodaphnia dubia with CdSe QDs intracellular lipid accumulation by nutrient competition exposed  Pseudokirchneriella subcapitata, and found the and/or  stress  environments  (Farooq et al., 2016;  Kim existence  of  CdSe  QDs  in  the  Ceriodaphnia dubia et al., 2016;  Liu et al., 2016;  He et al., 2017),  enhance- (Bouldin et al., 2008).  In  addition,  studies  have  shown that the bio-enrichment of MNMs via the food web is ment of cell growth and/or pigment by light scattering significantly greater than that through water (Zhao and (Torkamani et al., 2010;  Pattarkine and Pattarkine, 2012; Wang, 2010; Campos et al., 2013). It’s reported that more Eroglu et al., 2013), increased cell separation efficiency than 70% of nano-Ag accumulated in the Daphnia magna and  processing  time  in  culture  media  (Borlido et al., was through ingestion of algae (Zhao and Wang, 2010). 2013; Hu et al., 2013), and integrated one-pot harvest/cell The trophic transfer, bioaccumulation and bio-enrichment division (   Lee et al., 2014). of MNMs via the food web would eventually pose a great threat to the ecosystem and public health.   4.2.2    Control of biological pollutants 4.2    Applications of MNMs’ effect on algae   Though algae are an important part of the ecosystem, however, they would also generate biological pollutants 4.2.1    Enhance the production of valuable bioactive (e.g., eutrophication and biofouling). Since MNMs could substances inhibit  the  growth  of  algal  cells,  which  would  be beneficial to control eutrophication or inhibit biofouling As  shown  in  Fig. 2,  algae  could  produce  a  variety  of (Fig. 2). bioactive  substances  (e.g.,  fatty  acids,  steroids,  carote- noids, polysaccharides,  lectins,  mycoplasma-like amino Due  to  the  excellent  aggregation  and  sedimentation Fig. 2    Potential applications of MNMs’ effect on algae.   10 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 properties in aqueous suspension (Hartmann et al., 2010; (chlorophylls,  carboxylate  acids)  could  be  served  as Campos et al., 2013; Chowdhury et al., 2013) as well as photosensitizers to improve the generation of ROS, which photocatalytic  potential  (Metzler et al., 2012),  MNMs enhanced the photoreduction of Cr(VI) in the system. have been increasingly used to eliminate the bloom algae Likewise, algae could act as carriers to have MNMs via  surface-mediated  reactions  and  adsorption  (Wang fixed onto the algae biological templates (Tu et al., 2012). et al., 2015; da Silva et al., 2016). Particularly, nano-TiO Cai et al. immobilized nano-TiO  on  Chlorella vulgaris 2 2 and  iron-containing  MNMs  are  considered  the  most cells via the hydrothermal method, and sensitization of effective MNMs for the control of red tide algae (Wang the photosynthesis pigment boosted nano-TiO ’s photode- et al., 2015;  da Silva et al., 2016;  Fan et al., 2018;  Song gradation  efficiency  under  the  visible  light  (Cai et al., et al., 2021). However, MNMs may also adversely affect 2017   ). other species in the ecosystem when treating algae bloom. Da Silva et al. investigated the performance of nano-TiO on  remediating  eutrophic  waters  under  a  microcosm 5    Conclusion and perspectives experiment, and had eliminated the algal blooms (da Silva Being widely applied in multiple fields, MNMs could be et al., 2016). Meanwhile, Silva et al. also reported that released  into  the  aquatic  environments  along  the  life Daphnia magna,  Lemna minor and  Chironomus riparius cycle, inducing critical effects on algae. We conducted a exhibited significant inhibition, suggesting more attention comprehensive review on both positive and negative im- should be paid to assessing the potential impact of MNMs pacts of MNMs on algae and thoroughly discussed the on the entire ecosystem. underlying mechanisms. In general, exposure to MNMs Moreover, studies have revealed that the engagement of may adversely affect algae’s gene expression, metabolism, MNMs  (e.g.,  nano-TiO ,  nano-CuO,  nano-Ag)  could photosynthesis,  nitrogen  fixation  and  growth  rate.  The effectively  control  the  biofouling  induced  by  algae major  mechanisms  of  MNMs-induced  inhibition  are (Fonseca et al., 2010;  Graziani et al., 2013;  Verma et al., attributed to oxidative stress, mechanical damages, relea- 2014).  Biofilms  would  form  along  with  the  algal sed metal ions and light-shielding effects. colonization,  causing  the  biofouling  on  the  surface  of On the other hand, rational utilization of the MNMs- marine  vessels  and  infrastructure  (e.g.,  bridge),  which induced effects would promote the production of valuable may  further  induce  decay  and  damage  to  materials bioactive  substances  as  well  as  control  biological  and (   Scheerer et al., 2009). chemical pollutants. MNMs could be used to stimulate algae to produce useful bioactive substances (e.g., antio- 4.2.3    Enhanced remediation of chemical pollutants xidants,  biofuel),  while  the  MNMs-algae  interaction could effectively enhance the efficiency of environmental Algal photolysis has been proved as a promising alter- remediation process (e.g., degradation of contaminants, native  way  to  remove  aquatic  environmental  contami- control of eutrophication and biofouling. nants (Wang et al., 2017; Samara Sanchez-Sandoval et al., However, there are still knowledge gaps that need to be 2021; Xiong et al., 2021a), which can produce photoge- addressed to gain a comprehensive understanding of the nerated reactive radicals to accelerate the degradation of effect of MNMs on algae as well as the associated impli- pollutants  (Sun et al., 2020;  Premnath et al., 2021;  Wei cations and applications. The risks of MNMs on algae in et al., 2021). Similarly, photocatalytic MNMs have been the natural ecosystem should be thoroughly assessed prior widely applied for environmental remediation (Tan et al., to the applications. Particularly, MNMs would be invo- 2020;  Chen et al., 2021;  Ding et al., 2021).  Thus,  the lved  in  environmental  processes,  which  may  induce remediation  efficiency  could  be  significantly  enhanced weathering and aging effects on MNMs, further changing via the synergistic effect by combining MNMs and algae the physicochemical properties and effective concentra- (Cai et al., 2017;  Wang et al., 2017;  Chen et al., 2018; tion of MNMs. More in-depth investigations should be Jing et al., 2018; Chang and Wu, 2019). conducted to address the migration, transformation, and Researchers have fixed the MNMs together with algal aging of MNMs under realistic environmental conditions. cells on engineered templates (e.g., fibers mat) to promote It also poses huge demand on the quantitative information the degradation of pollutants. For example, algae-TiO /Ag of the environmental background concentration of MNMs bio-nano hybrid material was developed by loading algal in  aquatic  ecosystems,  which  is  still  missing.  It  is  an cells on the ultrafine TiO /Ag chitosan hybrid nanofiber mat, which has significantly improved the photo-removal urgent need to advance analytical instruments and proto- of  Cr(VI)  under  visible  light  irradiation  (Wang et al., cols to quantitatively analyze the actual environmental 2017).  The  organic  substances  released  by  algae concentrations and size distributions of MNMs. could consume photo-excited holes and ·OH efficiently, Meanwhile, the toxicity assessment of MNMs on algae which  attenuated  the  electron-hole  recombination  and should be evaluated under environmentally relevant condi- enhanced the photocatalytic reduction of Cr(VI) on TiO . tions, which should fully consider the heterogeneous joint Meanwhile,  the  release  of  intracellular  substances toxicity effect of MNMs and other environmental factors, Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 11 and  Cyanobacterium Synechococcus sp. Environmental Science & including hypoxia, acidification, temperature, heavy metal,   Technology, 46(20): 11336–11344 persistent organic pollutants and micro-plastics (Liu and Cai A, Guo A, Ma Z (2017). Immobilization of TiO  nanoparticles on Wang, 2020; Liu et al., 2022). In addition, the biological Chlorella pyrenoidosa  cells  for  enhanced  visible-light-driven effects of MNMs on algae should be carried out in real or   photocatalysis. Materials (Basel), 10(5): 541 simulated  ecosystems  with  certain  complexity  and Campos B, Rivetti C, Rosenkranz P, Navas J M, Barata C (2013). biodiversity, which is essential to improve the rationality Effects of nanoparticles of TiO  on food depletion and life-history and effectiveness of the data to obtain the whole picture responses of  Daphnia magna.. Aquatic Toxicology (Amsterdam, of MNMs’ ecological risks.   Netherlands), (130–131): 174–183 Cedervall T, Hansson L A, Lard M, Frohm B, Linse S (2012). Food Acknowledgements    This work was financially supported by the National Natural  Science  Foundation  of  China  (Nos.  41877352,  42077227, chain  transport  of  nanoparticles  affects  behaviour  and  fat  meta- 42077293, and 22006088). It was also supported, in part, by the Shen-   bolism in fish. PLoS One, 7(2): e32254 zhen  Fundamental  Research  and  Discipline  Layout  project  (No. Chang Y H, Wu M C (2019). Enhanced photocatalytic reduction of JCYJ20180507182227257)  and  the  Natural  Science  Foundation  of Cr(VI)  by  combined  magnetic  TiO -based  NFs  and  ammonium Guangdong  Province  (Nos.  2021A1515010158  and  2019QN01L797).   oxalate hole scavengers. Catalysts, 9(1): 72–84 Figures were produced using Servier Medical Art, SMART-Servier Medical ART.   Chen C, Zhu K, Chen K, Alsaedi A, Hayat T (2018). Synthesis of Ag nanoparticles  decoration  on  magnetic  carbonized  polydopamine Open Access    This  article  is  licensed  under  a  Creative  Commons nanospheres for effective catalytic reduction of Cr(VI). Journal of Attribution 4.0 International License, which permits use, sharing, adapt-   Colloid and Interface Science, 526: 1–8 ation, distribution and reproduction in any medium or format, as long as Chen F R, Xiao Z G, Yue L, Wang J, Feng Y, Zhu X S, Wang Z Y, you give appropriate credit to the original author(s) and the source, provide a link to the Creative Commons licence, and indicate if changes were made. Xing  B  S  (2019).  Algae  response  to  engineered  nanoparticles: The images or other third party material in this article are included in the Current understanding, mechanisms and implications. Environme- article’s Creative Commons licence, unless indicated otherwise in a credit   ntal Science. Nano, 6(4): 1026–1042 line to the material. If material is not included in the article’s Creative Chen  G,  Wang  H,  Dong  W,  Huang  Y,  Zhao  Z,  Zeng  Y  (2021). Commons  licence  and  your  intended  use  is  not  permitted  by  statutory Graphene  dispersed  and  surface  plasmon  resonance-enhanced regulation or exceeds the permitted use, you will need to obtain permission Ag PO   (DSPR-Ag PO )  for  visible  light  driven  high-rate directly from the copyright holder. To view a copy of this licence, visit 3 4 3 4 http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/. photodegradation of carbamazepine. Chemical Engineering Journal,   405: 126850 Chen  J,  Qian  Y,  Li  H,  Cheng  Y,  Zhao  M  (2015).  The  reduced References bioavailability of copper by nano-TiO  attenuates the toxicity to Microcystis aeruginosa.  Environmental  Science  and  Pollution Ahmed I, Zhang B, Muneeb-Ur-Rehman M, Fan W (2021). Effect of   Research International, 22(16): 12407–12414 different shapes of Nano-Cu O and humic acid on two-generations Chen J E, Smith A G (2012). A look at diacylglycerol acyltransferases of Daphnia Magna. Ecotoxicology and Environmental Safety, 207:   (DGATs) in algae. Journal of Biotechnology, 162(1): 28–39   111274 Cherchi C, Gu A Z (2010). Impact of titanium dioxide nanomaterials Angela I, Imbi K, Kaja K, Irina B, Villem A, Sandra S, Heiki V, on  nitrogen  fixation  rate  and  intracellular  nitrogen  storage  in Aleksandr K, Tiina T, Margit H (2014). Size-dependent toxicity of Anabaena variabilis.  Environmental  Science  &  Technology,  44 silver  nanoparticles  to  bacteria,  yeast,  algae,  rrustaceans  and   (21): 8302–8307   mammalian cells in vitro. PLoS One, 9(7): e102108 Cherchi C, Miljkovic M, Diem M, Gu A Z (2015). nTiO  induced Aruoja V，Dubourguier H C, Kasemets K, Kahru A (2009). Toxicity changes in intracellular composition and nutrient stoichiometry in of nanoparticles of CuO, ZnO and TiO  to microalgae  Pseudo- primary producer — cyanobacteria. Science of the Total Environ-   kirchneriella subcapitata. , 4(207): 1461–1468   ment, (512–513): 345–352 Bhuvaneshwari M, Iswarya V, Vishnu S, Chandrasekaran N, Mukhe- Chowdhury I, Walker S L, Mylon S E (2013). Aggregate morphology rjee A (2018). Dietary transfer of zinc oxide particles from algae of nano-TiO : Role of primary particle size, solution chemistry, and (Scenedesmus obliquus) to daphnia (Ceriodaphnia dubia). Enviro- organic  matter.  Environmental  Science.  Processes  &  Impacts,   nmental Research, 164: 395–404   15(1): 275–282 Borlido L, Azevedo A M, Roque A C A, Aires-Barros M R (2013). Dalai S, Pakrashi S, Joyce Nirmala M, Chaudhri A, Chandrasekaran N, Magnetic separations in biotechnology. Biotechnology Advances, Mandal A B, Mukherjee A (2013). Cytotoxicity of TiO  nanopa-   31(8): 1374–1385 rticles  and  their  detoxification  in  a  freshwater  system.  Aquatic Bouldin J L, Ingle T M, Sengupta A, Alexander R, Hannigan R E,   Toxicology (Amsterdam, Netherlands), (138–139): 1–11 Buchanan R A (2008). Aqueous toxicity and food chain transfer of da  Silva  M  B,  Abrantes  N,  Nogueira  V,  Gonçalves  F,  Pereira,  R quantum  dots  in  freshwater  algae  and  Ceriodaphnia dubia. (2016). TiO2 nanoparticles for the remediation of eutrophic shallow   Environmental Toxicology and Chemistry, 27(9): 1958–1963 freshwater systems: Efficiency and impacts on aquatic biota under a Burchardt A D, Carvalho R N, Valence A, Nativo P, Gilliland D,  microcosm experiment. Aquatic Toxicology, 178: 58–71 Garcia C P, Passarella R, Pedroni V, Rossi F, Lettieri T (2012). Dauda S, Chia M A, Bako S P (2017). Toxicity of titanium dioxide Effects of silver nanoparticles in diatom  Thalassiosira pseudonana nanoparticles  to  Chlorella vulgaris Beyerinck  (Beijerinck)  1890 12 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 (Trebouxiophyceae, Chlorophyta) under changing nitrogen condi- Dusheyko S, Nikitin R, Mondo S J, Salamov A, Shabalov I, Kuo A tions.  Aquatic  Toxicology  (Amsterdam,  Netherlands),  (187): (2021).  PhycoCosm,  a  comparative  algal  genomics  resource.   108–114  Nucleic Acids Research, 49(D1): D1004–D1011 Dědková K, Bureš Z, Palarčík J, Vlček M, Kukutschová J (2014). Guleri  S,  Singh  K,  Kaushik  R,  Dhankar  R,  Tiwari  A  (2020). Acute aquatic toxicity of gold nanoparticles to freshwater green Phycoremediation: A novel and synergistic approach in wastewater   algae. Procceedings of NanoCon, 2014: 5–7 remediation.  Journal  of  Microbiology,  Biotechnology  and  Food Ding W, Tan X, Chen G, Xu J, Yu K, Huang Y (2021). Molecular-  Sciences, 10(1): 98–106 level  insights  on  the  facet-dependent  degradation  of  perfluoroo- Gunasekaran D, Chandrasekaran N, Jenkins D, Mukherjee A (2020). ctanoic acid. ACS Applied Materials & Interfaces, 13(35): 41584– Plain  polystyrene  microplastics  reduce  the  toxic  effects  of  ZnO   41592 particles  on  marine  microalgae  Dunaliella salina.  Journal  of Du F, Hu C, Sun X, Zhang L, Xu N (2021). Transcriptome analysis  Environmental Chemical Engineering, 8(5): 104250 reveals  the  promoting  effect  of  trisodium  citrate  on  astaxanthin Gunawan C, Sirimanoonphan A, Teoh W Y, Marquis C P, Amal R accumulation  in  Haematococcus  pluvialis  under  high  light (2013). Submicron and nano formulations of titanium dioxide and   condition. Aquaculture (Amsterdam, Netherlands), (543): 736978 zinc oxide stimulate unique cellular toxicological responses in the Eroglu E, Eggers P K, Winslade M, Smith S M, Raston C L (2013). green microalga Chlamydomonas reinhardtii. Journal of Hazardous Enhanced  accumulation  of  microalgal  pigments  using  metal  Materials, 260: 984–992 nanoparticle solutions as light filtering devices. Green Chemistry, Hagen A, Hertel T (2003). Quantitative analysis of optical spectra from   15(11): 3155–3159 individual  single-wall  carbon  nanotubes.  Nano  Letters,  3(3): Fan J, Hu Y B, Li X Y (2018). Nanoscale zero-valent iron coated with  383–388 magnesium hydroxide for effective removal of Cyanobacteria from Haque  E,  Ward  A  C  (2018).  Zebrafish  as  a  model  to  evaluate water. ACS Sustainable Chemistry & Engineering, 6(11): 15135–  nanoparticle toxicity. Nanomaterials, 8: 561   15142 Hartmann  N  B,  Von  der  Kammer  F,  Hofmann  T,  Baalousha  M, Farooq W, Lee H U, Huh Y S, Lee Y C (2016).  Chlorella vulgaris Ottofuelling S, Baun A (2010). Algal testing of titanium dioxide cultivation  with  an  additive  of  magnesium-aminoclay.  ALGAL nanoparticles: Testing considerations, inhibitory effects and modi- RESEARCH-BIOMASS BIOFUELS AND BIOPRODUCTS, 17: fication of cadmium bioavailability. Toxicology, 269(2–3): 190–   211–216  197 Fazal T, Rehman M S U, Javed F, Akhtar M, Mushtaq A, Hafeez A, Hazani A A, Ibrahim M M, Arif I A, Shehata A I, El-Gaaly G, Daoud Alaud Din A, Iqbal J, Rashid N, Rehman F (2021). Integrating M, Fouad D, Rizwana H, Moubayed N (2013). Ecotoxicity of Ag- bioremediation  of  textile  wastewater  with  biodiesel  production nanoparticles  to  microalgae.  Journal  of  Pure  &  Applied  Micro-   using microalgae (Chlorella vulgaris). Chemosphere, 281: 130758  biology, 7: 233–241 Fonseca A J, Pina F, Macedo M F, Leal N, Romanowska-Deskins A, Hazeem L J, Kuku G, Dewailly E, Slomianny C, Barras A, Hamdi A, Laiz L, Gomez-Bolea A, Saiz-Jimenez C (2010). Anatase as an Boukherroub R, Culha M, Bououdina M (2019). Toxicity effect of alternative application for preventing biodeterioration of mortars: silver  nanoparticles  on  photosynthetic  pigment  content,  growth, Evaluation  and  comparison  with  other  biocides.  International ROS  production  and  ultrastructural  changes  of  microalgae   Biodeterioration & Biodegradation, 64(5): 388–396  Chlorella vulgaris.. Nanomaterials (Basel, Switzerland), 9(7): 914 Franklin N M, Rogers N J, Apte S C, Batley G E, Gadd G E, Casey P S Hazeem L J, Yesilay G, Bououdina M, Perna S, Cetin D, Suludere Z, (2007). Comparative toxicity of nanoparticulate ZnO, bulk ZnO, Barras A, Boukherroub R (2020). Investigation of the toxic effects and ZnCl  to a freshwater microalga (Pseudokirchneriella subca- of  different  polystyrene  micro-and  nanoplastics  on  microalgae pitata):  The  importance  of  particle  solubility.  Environmental Chlorella vulgaris by analysis of cell viability, pigment content,   Science & Technology, 41(24): 8484–8490 oxidative  stress  and  ultrastructural  changes.  Marine  Pollution Giraldo J P, Landry M P, Faltermeier S M, McNicholas T P, Iverson N  Bulletin, 156: 111278 M, Boghossian A A, Reuel N F, Hilmer A J, Sen F, Brew J A, He  M,  Chen  Y,  Yan  Y,  Zhou  S,  Wang  C  (2017).  Influence  of Strano  M  S  (2014).  Plant  nanobionics  approach  to  augment interaction between α-Fe O  nanoparticles and dissolved fulvic acid 2 3 photosynthesis and biochemical sensing. Nature Materials, 13(4): on  the  physiological  responses  in  Synechococcus  sp.  PCC7942.   400–408 Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 99(6): Glomstad B, Altin D, Sørensen L, Liu J, Jenssen B M, Booth A M  719–727 (2016).  Carbon  nanotube  properties  influence  adsorption  of Hu  Y  R,  Wang  F,  Wang  S  K,  Liu  C  Z,  Guo  C  (2013).  Efficient phenanthrene and subsequent bioavailability and toxicity to  Pseu- harvesting of marine microalgae  Nannochloropsis maritima using dokirchneriella subcapitata. Environmental Science & Technology,  magnetic nanoparticles. Bioresource Technology, 138: 387–390   50(5): 2660–2668 Huang Y, Adeleye A S, Zhao L, Minakova A S, Anumol T, Keller A A Graziani  L,  Quagliarini  E,  Osimani  A,  Aquilanti  L,  Clementi  F, (2019).  Antioxidant  response  of  cucumber  (Cucumis sativus) Yepremian C, Lariccia V, Amoroso S, D’orazio M (2013). Eva- exposed to nano copper pesticide: Quantitative determination via luation of inhibitory effect of TiO  nanocoatings against micro-  LC-MS/MS. Food Chemistry, 270: 47–52 algal  growth  on  clay  brick  facades  under  weak  UV  exposure Huang Y X, Keller A A, Cervantes-Aviles P, Nelson J (2021). Fast   conditions. Building and Environment, 64: 38–45 multielement  quantification  of  nanoparticles  in  wastewater  and Grigoriev I V, Hayes R D, Calhoun S, Kamel B, Wang A, Ahrendt S, sludge  using  single-particle  ICP-MS.  ACS  ES&T  Water,  1(1): Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 13   205–213 Lauritano C, Ferrante M I, Rogato A (2019). Marine natural products Huang Y X, Li W W, Minakova A S, Anumol T, Keller A A (2018).  from microalgae: An omics overview. Marine Drugs, 17(5): 269 Quantitative analysis of changes in amino acids levels for cucumber Lee S, Kang Y I, Ha S J, Moon J H (2014). Carbon-deposited TiO   (Cucumis sativus) exposed to nano copper. NanoImpact, 12: 9–17 nanoparticle balls for high-performance visible photocatalysis. RSC Iswarya  V,  Bhuvaneshwari  M,  Alex  S  A,  Iyer  S,  Chaudhuri  G,  Advances, 4(98): 55371–55376 Chandrasekaran P T, Bhalerao G M, Chakravarty S, Raichur A M, Li F, Liang Z, Zheng X, Zhao W, Wu M, Wang Z (2015a). Toxicity of Chandrasekaran N, Mukherjee A (2015). Combined toxicity of two nano-TiO   on  algae  and  the  site  of  reactive  oxygen  species crystalline  phases  (anatase  and  rutile)  of  Titania  nanoparticles production. Aquatic Toxicology (Amsterdam, Netherlands), (158): towards freshwater microalgae:  Chlorella sp. Aquatic Toxicology  1–13   (Amsterdam, Netherlands), (161): 154–169 Li X, Zhou S, Fan W (2016). Effect of nano-Al O  on the toxicity and 2 3 Ji J, Long Z F, Lin D H (2011). Toxicity of oxide nanoparticles to the oxidative  stress  of  copper  towards  Scenedesmus obliquus. green algae  Chlorella sp. Chemical Engineering Journal, 170(2-3): International Journal of Environmental Research and Public Health,   525–530  13(6): 575 Jiang Z, Tan X, Huang Y (2022). Piezoelectric effect enhanced photoca- Li X M, Schirmer K, Bernard L, Sigg L, Pillai S, Behra R (2015b). talysis  in  environmental  remediation:  State-of-the-art  techniques Silver nanoparticle toxicity and association with the alga  Euglena and future scenarios. Science of the Total Environment, 806(Pt 4):  gracilis. Environmental Science. Nano, 2(6): 594–602   150924 Li Y, Zhang W, Niu J, Chen Y (2012). Mechanism of photogenerated Jing L, Xu Y, Xie M, Liu J, Deng J, Huang L, Xu H, Li H (2018). reactive  oxygen  species  and  correlation  with  the  antibacterial Three dimensional polyaniline/MgIn S  nanoflower photocatalysts properties  of  engineered  metal-oxide  nanoparticles.  ACS  Nano, 2 4 accelerated  interfacial  charge  transfer  for  the  photoreduction  of 6(6): 5164–5173 Cr(VI), photodegradation of organic pollution and photocatalytic H Li Z, Juneau P, Lian Y, Zhang W, Wang S, Wang C, Shu L, Yan Q, He   production. Current Opinion in Biotechnology, 23(3): 346–351 Z,  Xu  K  (2020a).  Effects  of  titanium  dioxide  nanoparticles  on Jones C S, Mayfield S P (2012). Algae biofuels: Versatility for the photosynthetic  and  antioxidative  processes  of  Scenedesmus future  of  bioenergy.  Current  opinion  in  biotechnology,  23(3):  obliquus. Plants (Basel, Switzerland), 9(12): 1748   346–351 Liu P, Corilo Y E, Marshall A G (2016). Polar lipid composition of Kartik A, Akhil D, Lakshmi D, Panchamoorthy Gopinath K, Arun J, biodiesel algae candidates  Nannochloropsis oculata and  Haemato- Sivaramakrishnan R, Pugazhendhi A (2021). A critical review on coccus pluvialis from nano liquid chromatography coupled with production  of  biopolymers  from  algae  biomass  and  their negative  electrospray  ionization  14.5  T  Fourier  transform  ion   applications. Bioresource Technology, 329: 124868 cyclotron resonance mass spectrometry. Energy & Fuels, 30(10): Keller A A, Mcferran S, Lazareva A, Suh S (2013). Global life cycle  8270–8276 releases  of  engineered  nanomaterials.  Journal  of  Nanoparticle Liu X S, Wang J M (2020). Algae (Raphidocelis subcapitata) mitigate   Research, 15(6): 1692 combined toxicity of microplastic and lead on Ceriodaphnia dubia. Kim B, Praveenkumar R, Lee J, Nam B, Kim D M, Lee K, Lee Y C,  Frontiers of Environmental Science & Engineering, 14(6): 97 Oh Y K (2016). Magnesium aminoclay enhances lipid production Liu X S, Wang J M, Huang Y W (2022). Understanding the role of na- of  mixotrophic  Chlorella  sp.  KR-1  while  reducing  bacterial no-TiO  on the toxicity of Pb on C. dubia through modeling—   populations. Bioresource Technology, 219: 608–613 Is it additive or synergistic? Frontiers of Environmental Science & Kim J, Yoo G, Lee H, Lim J, Kim K, Kim C W, Park M S, Yang J W  Engineering, 16(5): 59 (2013). Methods of downstream processing for the production of Liu Y, Wang S, Wang Z, Ye N, Fang H, Wang D (2018). TiO , SiO 2 2 biodiesel  from  microalgae.  Biotechnology  Advances,  31(6): and ZrO  nanoparticles synergistically provoke cellular oxidative   862–876 damage in freshwater microalgae. Nanomaterials (Basel, Switze- Kong Y, Sun H, Zhang S, Zhao B, Zhao Q, Zhang X, Li H (2021).  rland), 8(2): 95 Oxidation process of lead sulfide nanoparticle in the atmosphere or López-Alonso  M,  Díaz-Soler  B,  Martínez-Rojas  M,  Fito-López  C, natural water and influence on toxicity toward  Chlorella vulgaris. Martínez-Aires  M  D  (2020).  Management  of  occupational  risk   Journal of Hazardous Materials, 417: 126016 prevention of nanomaterials manufactured in construction sites in Kubatova H, Zemanová E, Klouda K, Bilek K, Kadukova J (2013). the EU. International Journal of Environmental Research and Public Effects  of  C   fullerene  and  its  derivatives  on  selected  microo-  Health, 17(24): 9211 rganisms. Journal of Microbiology Research (Rosemead, Calif.), Manier N, Bado-Nilles A, Delalain P, Aguerre-Chariol O, Pandard P   (3): 152–162 (2013).  Ecotoxicity  of  non-aged  and  aged  CeO   nanomaterials Kumar R, Gopal M, Pabbi S, Paul S, Imteyaz Alam M, Yadav S, Nair towards freshwater microalgae. Environmental Pollution (Barking, K K, Chauhan N, Srivastava C, Gogoi R, Singh P K, Goswami A  Essex: 1987), 180: 63–70 (2016). Effect of nanohexaconazole on nitrogen fixing blue green Manzo S, Miglietta M L, Rametta G, Buono S, Di Francia G (2013). algae and bacteria. Journal of Nanoscience and Nanotechnology, Toxic effects of ZnO nanoparticles towards marine algae Dunaliella   16(1): 643–647  tertiolecta. Science of the Total Environment, 445–446: 371–376 Lambreva M D, Lavecchia T, Tyystjärvi E, Antal T K, Orlanducci S, Masojidek J, Ranglova K, Lakatos G, Silva Benavides A M, Torzillo G Margonelli A, Rea G (2015). Potential of carbon nanotubes in algal (2021).  Variables  governing  photosynthesis  and  growth  in   biotechnology. Photosynthesis Research, 125(3): 451–471  microalgae mass cultures. Processes (Basel, Switzerland), 9(5): 820 14 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 Metzler D M, Erdem A, Tseng Y H, Huang C P (2012). Responses of Rocha T L, Gomes T, Sousa V S, Mestre N C, Bebianno M J (2015). algal  cells  to  engineered  nanoparticles  measured  as  algal  cell Ecotoxicological  impact  of  engineered  nanomaterials  in  bivalve population, Chlorophyll a, and lipid peroxidation: Effect of particle molluscs:  An  overview.  Marine  Environmental  Research,  111:   size and type. Journal of Nanotechnology, 2012: 237212–237284  74–88 Metzler D M, Li M, Erdem A, Huang C P (2011). Responses of algae Rodea-Palomares I, Gonzalo S, Santiago-Morales J, Leganés F, García- to photocatalytic nano-TiO  particles with an emphasis on the effect Calvo E, Rosal R, Fernández-Piñas F (2012). An insight into the   of particle size. Chemical Engineering Journal, 170(2–3): 538–546 mechanisms of nanoceria toxicity in aquatic photosynthetic organi- Middepogu A, Hou J, Gao X, Lin D (2018). Effect and mechanism of sms.  Aquatic  Toxicology  (Amsterdam,  Netherlands),  (122–123): TiO  nanoparticles on the photosynthesis of Chlorella pyrenoidosa.  122–123   Ecotoxicology and Environmental Safety, 161: 497–506 Saber  M,  Golzary  A,  Hosseinpour  M,  Takahashi  F,  Yoshikawa  K Mohsenpour S F, Hennige S, Willoughby N, Adeloye A, Gutierrez T (2016).  Catalytic  hydrothermal  liquefaction  of  microalgae  using (2021).  Integrating  micro-algae  into  wastewater  treatment:  A  nanocatalyst. Applied Energy, 183(dec.1): 566–576   review. Science of the Total Environment, 752: 142168 Sadiq  I  M,  Dalai  S,  Chandrasekaran  N,  Mukherjee  A  (2011a). Morelli E, Cioni P, Posarelli M, Gabellieri E (2012). Chemical stability Ecotoxicity study of titania (TiO ) NPs on two microalgae species: of CdSe quantum dots in seawater and their effects on a marine Scenedesmus  sp.  and  Chlorella  sp.  Ecotoxicology  and  Environ- microalga. Aquatic Toxicology (Amsterdam, Netherlands), (122–  mental Safety, 74(5): 1180–1187   123): 122–123 Sadiq  I  M,  Pakrashi  S,  Chandrasekaran  N,  Mukherjee  A  (2011b). Nogueira P F M, Nakabayashi D, Zucolotto V (2015). The effects of Studies  on  toxicity  of  aluminum  oxide  (Al O )  nanoparticles  to 2 3 graphene oxide on green algae  Raphidocelis subcapitata.. Aquatic microalgae species:  Scenedesmus sp. and  Chlorella sp. Journal of Toxicology (Amsterdam, Netherlands), (166): 29–35 Nanoparticle Research, 13(8): 3287–3299    Ouabadi N, Gauthier-Brunet V, Cabioc’h T, Bei G P, Dubois S (2013). Saison C, Perreault F, Daigle J C, Fortin C, Claverie J, Morin M, Formation mechanisms of Ti3SnC2 nanolaminate carbide using Fe Popovic R (2010). Effect of core-shell copper oxide nanoparticles as additive. Journal of the American Ceramic Society, Oukarroum on  cell  culture  morphology  and  photosynthesis  (photosystem  II A, Bras S, Perreault F, Popovic R (2012). Inhibitory effects of silver energy distribution) in the green alga, Chlamydomonas reinhardtii.. nanoparticles in two green algae, Chlorella vulgaris and Dunaliella  Aquatic Toxicology (Amsterdam, Netherlands), 96(2): 109–114   tertiolecta.. Ecotoxicology and Environmental Safety, (78): 80–85 Samara Sanchez-Sandoval D, Gonzalez-Ortega O, Fernanda Navarro- Oukarroum A, Bras S, Perreault F, Popovic R (2012). Inhibitory effects Martinez M, Marcos Castro-Tapia J, Garcia De La Cruz R F, Elena of silver nanoparticles in two green algae,  Chlorella vulgaris and Soria-Guerra R (2021). Photodegradation and removal of diclofenac Dunaliella tertiolecta.  Ecotoxicology  and  Environmental  Safety, by the green alga  Nannochloropsis oculata. Phyton, 90(5): 1519–   78: 80–85  1533 Pattarkine  M  V,  Pattarkine  V  M  (2012).  Nanotechnology  for  algal Santschi C, Von Moos N, Koman V B, Slaveykova V I, Bowen P,   biofuels. New York: Springer Martin O J F (2017). Non-invasive continuous monitoring of pro- Pillai S, Behra R, Nestler H, Suter J F, Schirmer K (2014). Linking oxidant  effects  of  engineered  nanoparticles  on  aquatic  microo- toxicity and adaptive responses across the transcriptome, proteome,  rganisms. Journal of Nanobiotechnology, 15(1): 19 and phenotype of  Chlamydomonas reinhardtii exposed to silver. Scheerer  S,  Ortega-Morales  O,  Gaylarde  C  (2009).  Advances  in Proceedings of the National Academy of Sciences of the United Applied Microbiology, Vol 66. Laskin A L, Sariaslani S, Gadd G,   States of America, 111(9): 3490–3495  eds. San Diego.: Academic Press, 97–139 Praveenkumar R, Gwak R, Kang M, Shim T S, Cho S, Lee J, Oh Y K, Schwab F, Bucheli T D, Lukhele L P, Magrez A, Nowack B, Sigg L, Lee K, Kim B (2015). Regenerative astaxanthin extraction from a Knauer  K  (2011).  Are  carbon  nanotube  effects  on  green  algae single microalgal (Haematococcus pluvialis) cell using a gold nano- caused by shading and agglomeration? Environmental Science &   scalpel. ACS Applied Materials & Interfaces, 7(40): 22702–22708  Technology, 45(14): 6136–6144 Premnath N, Mohanrasu K, Guru Raj Rao R, Dinesh G H, Prakash G S, Serag M F, Kaji N, Habuchi S, Bianco A, Baba Y (2013). Nanobio- Ananthi  V,  Ponnuchamy  K,  Muthusamy  G,  Arun  A  (2021).  A technology meets plant cell biology: Carbon nanotubes as organelle crucial review on polycyclic aromatic hydrocarbons: Environmental  targeting nanocarriers. RSC Advances, 3(15): 4856–4862 occurrence and strategies for microbial degradation. Chemosphere, Sohn E K, Chung Y S, Johari S A, Kim T G, Kim J K, Lee J H, Lee Y   280: 130608 H, Kang S W, Yu I J (2015). Acute toxicity comparison of single- Rai  V,  Karthikaichamy  A,  Das  D,  Noronha  S,  Wangikar  P  P, walled carbon nanotubes in various freshwater organisms. BioMed Srivastava  S  (2016).  Multi-omics  Frontiers  in  Algal  Research:  Research International, 2015: 323090 Techniques and Progress to Explore Biofuels in the Postgenomics Song J, Li C, Wang X, Zhi S, Wang X, Sun J (2021). Visible-light-   World. Omics A Journal of Integrative Biology: omi.2016.0065 driven heterostructured g-C N /Bi-TiO  floating photocatalyst with 3 4 2 Rhiem S, Riding M J, Baumgartner W, Martin F L, Semple K T, Jones enhanced charge carrier separation for photocatalytic inactivation of K C, Schäffer A, Maes H M (2015). Interactions of multiwalled Microcystis aeruginosa.  Frontiers  of  Environmental  Science  & carbon nanotubes with algal cells: Quantification of association,  Engineering, 15(6): 129 visualization  of  uptake,  and  measurement  of  alterations  in  the Sun S, Deng H, Yang J, Zhou D, Wan X, Han F (2020). Photode- composition  of  cells.  Environmental  Pollution  (Barking,  Essex: gradation of butyl 4-hydroxybenzoate in the presence of peroxides   1987), (196): 431–439 and  mediated  by  dissolved  organic  matter.  Environmental Yuxiong Huang et al. Effects of manufactured nanomaterials on algae: Implications and applications 15   Engineering Science, 37(7): 497–508 affected  by  dissolved  organic  matter.  Environmental  Science  & Tan X, Chen G, Xing D, Ding W, Liu H, Li T, Huang Y (2020).  Technology, 45(14): 6032–6040 Indium-modified  Ga O   hierarchical  nanosheets  as  efficient Wang  Z,  Zhang  F,  Vijver  M  G,  Peijnenburg  W  J  G  M  (2021b). 2 3 photocatalysts  for  the  degradation  of  perfluorooctanoic  acid. Graphene  nanoplatelets  and  reduced  graphene  oxide  elevate  the   Environmental Science: Nano, 7(8): 2229–2239 microalgal  cytotoxicity  of  nano-zirconium  oxide.  Chemosphere, Taylor M P, Forbes M K, Opeskin B, Parr N, Lanphear B P (2016).  276: 130015 The relationship between atmospheric lead emissions and aggre- Wei C, Zhang Y, Guo J, Han B, Yang X, Yuan J (2010a). Effects of   ssive crime: An ecological study. Environmental Health, 15: 23 silica nanoparticles on growth and photosynthetic pigment contents Thiagarajan V, Alex S A, Seenivasan R, Chandrasekaran N, Mukherjee of  Scenedesmus obliquus.  Journal  of  Environmental  Sciences A  (2021).  Toxicity  evaluation  of  nano-TiO   in  the  presence  of  (China), 22(1): 155–160 functionalized  microplastics  at  two  trophic  levels:  Algae  and Wei  L,  Li  H,  Lu  J  (2021).  Algae-induced  photodegradation  of   crustaceans. Science of the Total Environment, 784: 147262  antibiotics: A review. Environmental Pollution, 272: 115589 Torkamani S, Wani S N, Tang Y J, Sureshkumar R (2010). Plasmon- Wei L, Thakkar M, Chen Y, Ntim S A, Mitra S, Zhang X (2010). enhanced  microalgal  growth  in  miniphotobioreactors.  Applied Cytotoxicity  effects  of  water  dispersible  oxidized  multiwalled   Physics Letters, 97(4): 043703 carbon nanotubes on marine alga,  Dunaliella tertiolecta.. Aquatic Tu Y D, Zhou Z, Yan R J, Gan Y P, Huang W Z, Weng X X, Huang H,  Toxicology (Amsterdam, Netherlands), 100(2): 194–201 Zhang W K, Tao X Y (2012). Bio-template synthesis of spirulina/ Wong S W Y, Leung P T Y, Djurisić A B, Leung K M Y (2010). TiO  composite with enhanced photocatalytic performance. RSC Toxicities of nano zinc oxide to five marine organisms: influences   Advances, 2(28): 10585–10591 of aggregate size and ion solubility. Analytical and Bioanalytical Chemistry, 396(2): 609–618 Tyne W, Little S, Spurgeon D J, Svendsen C (2015). Hormesis depends  upon  the  life-stage  and  duration  of  exposure:  Examples  for  a Xiao A, Wang C, Chen J, Guo R, Yan Z, Chen J (2016). Carbon and pesticide  and  a  nanomaterial.  Ecotoxicology  and  Environmental metal  quantum  dots  toxicity  on  the  microalgae  Chlorella pyre-   Safety, 120: 117–123  noidosa. Ecotoxicology and Environmental Safety, 133: 211–217 Vargas-Estrada L, Torres-Arellano S, Longoria A, Arias D M, Okoye P Xin X, Huang G, Zhang B, Zhou Y (2021). Trophic transfer potential U,  Sebastian  P  J  (2020).  Role  of  nanoparticles  on  microalgal of nTiO , nZnO, and triclosan in an algae-algae eating fish food   cultivation: A review. Fuel, 280: 118598  chain. Aquatic Toxicology (Amsterdam, Netherlands), 235: 105824 Verma A, Prakash N T, Toor A P (2014). An efficient TiO  coated Xiong Q, Hu L X, Liu Y S, Zhao J L, He L Y, Ying G G (2021a). immobilized  system  for  the  degradation  studies  of  herbicide Microalgae-based technology for antibiotics removal: From mechan-   isoproturon: Durability studies. Chemosphere, 109: 7–13 isms to application of innovational hybrid systems. Environment Verneuil L, Silvestre J, Randrianjatovo I, Marcato-Romain C E, Girbal-  International, 155: 106594 Neuhauser E, Mouchet F, Flahaut E, Gauthier L, Pinelli E (2015). Xiong S, Cao X, Fang H, Guo H, Xing B (2021b). Formation of silver Double walled carbon nanotubes promote the overproduction of nanoparticles in aquatic environments facilitated by algal extrace- extracellular protein-like polymers in  Nitzschia palea: An adhesive llular polymeric substances: Importance of chloride ions and light.   response for an adaptive issue. Carbon, 88: 113–125  Science of the Total Environment, 775: 145867 von  Moos  N,  Slaveykova  V  I  (2014).  Oxidative  stress  induced  by Xu  J,  Luo  X,  Wang  Y,  Feng  Y  (2018).  Evaluation  of  zinc  oxide inorganic nanoparticles in bacteria and aquatic microalgae: State of nanoparticles on lettuce (Lactuca sativa L). growth and soil bacte-   the art and knowledge gaps. Nanotoxicology, 8(6): 605–630 rial  community.  Environmental  Science  and  Pollution  Research Wahid  M  H,  Eroglu  E,  Chen  X,  Smith  S  M,  Raston  C  L  (2013).  International, 25(6): 6026–6035 Entrapment  of  Chlorella vulgaris  cells  within  graphene  oxide Yan Z C J, Xiao A, Shu J, Chen J (2015). Effects of representative   layers. RSC Advances, 3(22): 8180–8183 quantum  dots  on  microorganisms  and  phytoplankton:  A  compa- Wang P, Zhao L, Huang Y, Qian W, Zhu X, Wang Z, Cai Z (2021a).  rative study. RSC Advances, 5(129): 106406–106412 Combined  toxicity  of  nano-TiO   and  Cd2+  to  Scenedesmus Yang X Y, He Q, Guo F C, Liu X B, Chen Y (2021). Translocation and obliquus:  Effects  at  different  concentration  ratios.  Journal  of biotoxicity  of  metal  (oxide)  nanoparticles  in  the  wetland-plant   Hazardous Materials, 418: 126354 system. Frontiers of Environmental Science & Engineering, 15(6): Wang S, Wang Z, Chen M, Fang H, Wang D (2017). Co-exposure of  138 freshwater microalgae to tetrabromobisphenol A and sulfadiazine: Yap J K, Sankaran R, Chew K W, Halimatul Munawaroh H S, Ho S H, Oxidative stress biomarker responses and joint toxicity prediction. Rajesh Banu J, Show P L (2021). Advancement of green techno- Bulletin of Environmental Contamination and Toxicology, 99(4): logies:  A  comprehensive  review  on  the  potential  application  of   438–444  microalgae biomass. Chemosphere, 281: 130886 Wang X, Zhang J, Sun W, Yang W, Cao J, Li Q, Peng Y, Shang J K Yue Y, Li X, Sigg L, Suter M J F, Pillai S, Behar R, Schirmer K (2015). Anti-algal activity of palladium oxide-modified nitrogen- (2017). Interaction of silver nanoparticles with algae and fish cells: doped titanium oxide photocatalyst on Anabaena sp. PCC 7120 and  A side by side comparison. Journal of Nanobiotechnol, 15: 16 its photocatalytic degradation on Microcystin LR under visible light Zhang C, Chen X, Tan L, Wang J (2018a). Combined toxicities of   illumination. Chemical Engineering Journal, 264: 437–444 copper nanoparticles with carbon nanotubes on marine microalgae Wang Z, Li J, Zhao J, Xing B (2011). Toxicity and internalization of Skeletonema costatum.  Environmental  Science  and  Pollution CuO nanoparticles to prokaryotic alga  Microcystis aeruginosa as  Research International, 25(13): 13127–13133 16 Front. Environ. Sci. Eng. 2022, 16(9): 122 Zhang C, Wang J, Tan L, Chen X (2016a). Toxic effects of nano-ZnO and related metabolic mechanism of promoted rice (Oryza sativa L). on  marine  microalgae  Skeletonema costatum:  Attention  to  the growth by TiO  nanoparticles. Frontiers of Environmental Science accumulation of intracellular Zn. Aquatic Toxicology (Amsterdam,  & Engineering, 14(6): 103   Netherlands), : 158–164 Zhao C M, Wang W X (2010). Biokinetic uptake and efflux of silver Zhang L Q, Lei C, Yang K, White J C, Lin D H (2018b). Cellular nanoparticles  in  Daphnia magna.  Environmental  Science  & response of  Chlorella pyrenoidosa to oxidized multi-walled carbon  Technology, 44(19): 7699–7704   nanotubes. Environmental Science. Nano, 5(10): 2415–2425 Zhao J, Cao X, Liu X, Wang Z, Zhang C, White J C, Xing B (2016). Zhang Q, Hu J, Lee D J (2016b). Biogas from anaerobic digestion Interactions  of  CuO  nanoparticles  with  the  algae  Chlorella   processes: Research updates. Renewable Energy, 98: 108–119 pyrenoidosa:  Adhesion,  uptake,  and  toxicity.  Nanotoxicology, Zhang W X, Elliott D W (2006). Applications of iron nanoparticles for  10(9): 1297–1305 groundwater remediation. Hoboken: Wiley Subscription Services, Zhao  J,  Cao  X,  Wang  Z,  Dai  Y,  Xing  B  (2017).  Mechanistic   Inc., 16(2): 7–21 understanding toward the toxicity of graphene-family materials to Zhang Y D, Liu N, Wang W, Sun J T, Zhu L Z (2020). Photosynthesis freshwater algae. Water Research, 111: 18–27

Journal

Frontiers of Environmental Science & Engineering – Springer Journals

Published: Sep 1, 2022

Keywords: Manufactured nanomaterials; Algae; Mechanisms; Effects; Implications; Applications

There are no references for this article.